Фауна и экология гельминтов мышеобразных грызунов черневой тайги северо-восточного алтая
На правах рукописи
КРИВОПАЛОВ Антон Викторович ФАУНА И ЭКОЛОГИЯ ГЕЛЬМИНТОВ МЫШЕОБРАЗНЫХ ГРЫЗУНОВ ЧЕРНЕВОЙ ТАЙГИ СЕВЕРО-ВОСТОЧНОГО АЛТАЯ 03.02.04 – зоология
АВТОРЕФЕРАТ
диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
Новосибирск – 2011
Работа выполнена в лаборатории паразитологии Учреждения РАН Института систематики и экологии животных СО РАН
Научный консультант: доктор биологических наук, профессор Гуляев Владимир Дмитриевич (Институт систематики и экологии животных СО РАН, г. Новосибирск)
Официальные оппоненты: доктор биологических наук, Пельгунов Андрей Николаевич (Центр паразитологии Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, г. Москва) кандидат ветеринарных наук, Борцова Марина Сергеевна (Новосибирский государственный аграрный университет, г. Новосибирск) Ведущее учреждение: Институт биологических проблем Севера ДВО РАН, г. Магадан
Защита состоится 16 декабря 2011 г. в часов на заседании диссер тационного совета Д 003.033.01 при Институте систематики и эколо гии животных СО РАН по адресу: 630091, г. Новосибирск, ул. Фрун зе, 11.
Факс: (383) 217-09-73, e-mail: [email protected]
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Учреждения РАН Института систематики и экологии животных СО РАН.
Автореферат разослан ноября 2011 г.
Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук Л.В. Петрожицкая
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность исследований. Мышеобразные грызуны явля ются существенным биотическим компонентом наземных экосистем.
В лесном поясе Горного Алтая они образуют многовидовые сообще ства, характеризующиеся высокой стабильностью, и являются про межуточными и дефинитивными хозяевами различных групп парази тических червей (Литвинов и др., 2007;
Кривопалов, 2010). Гельмин ты, обладая разнообразными экологическими связями, образуют вме сте со своими хозяевами паразито-гостальные группировки – удобные модели для изучения закономерностей, определяющих состав, струк туру, и изменчивость во времени в паразито-хозяинном сообществе (Федоров, 1986, 1991;
Haukisalmi, 1991).
Гельминтологические исследования грызунов алтайской части Алтае-Саянской горной страны проводили Юнь Лянь (1963) и Гуляев, Чечулин (1996, 1997). Сведения, приведенные в этих работах, в пер вом случае носят фаунистический и эколого-географический харак тер, во втором – представляют систематические и морфологические аспекты изучения цестод полевок. Учитывая, что паразитизм является частным случаем взаимодействия организма с внешней средой, опо средованный взаимоотношением двух организмов, он отражает взаи модействия популяций паразитов и их хозяев, как со средой обитания, так и между разными видами (Беклемишев, 1970). В связи с этим, большое видовое разнообразие и обилие гельминтов и их хозяев в черневой тайге Северо-Восточного Алтая дает широкие возможности для исследований связей, возникающих между сообществом мыше видных грызунов и их паразитическими червями, с возможностью учета динамики численности популяций хозяев.
Цель данного исследования – изучить видовое разнообразие и экологию гельминтов мышеобразных грызунов черневой тайги Севе ро-Восточного Алтая.
Задачи исследования:
— провести инвентаризацию видового богатства гельминтов, парази тирующих у мышеобразных грызунов в биоценозах черневой тайги Северо-Восточного Алтая;
— выявить особенности формирования фауны паразитических червей мышеобразных грызунов;
— определить параметры зараженности каждым видом гельминта в популяциях отдельных видов хозяев и их сообщества в целом;
— изучить распределение гельминтов у отдельных видов мышеоб разных грызунов в зависимости от пола и возраста хозяина;
— исследовать временную динамику параметров зараженности в свя зи с численностью хозяев.
Научная новизна. Для мышеобразных грызунов Северо Восточного Алтая проведен анализ структуры гельминто фаунистических комплексов и впервые исследована связь зараженно сти паразитическими червями с половозрастной структурой популя ций хозяев и динамикой численности.
Выявлен новый промежуточный хозяин гименолепидидных и аноплоцефалидных цестод – коллембола Supraphorura furcifera Borner, 1901 (сем. Onychiuridae), типичный обитатель тайги Северо Восточного Алтая.
Впервые зарегистрирована для данной территории трематода Notocotilus noyeri Joyeux, 1922. Отмечено паразитирование цестод Passerilepis crenata Goeze, 1782 и Anonchotaenia sp., облигатных гель минтов сухопутных птиц, у мышей родов Apodemus и Sylvaemus. Вы явлены цестоды следующих видов – Hymenolepis pseudodiminuta Tenora et al. 1994, Paranoplocephala blanchardi Moniez, 1891, метаце стоды Cladotaenia globifera Batsch, 1786 и Taenia polyacantha Leukart, 1856, ранее не регистрировавшиеся у грызунов Северо Восточного Алтая.
Теоретическая и практическая значимость работы. Мате риалы исследования дополняют сведения о распространении и рас пределении паразитических червей, а также их нормах представи тельства в биоценозе.
В ходе проводимого на протяжении всего срока исследований (1999-2010 гг.) мониторинга потенциально опасных гельминтов у грызунов были выявлены Hepaticola hepatica Bancroft, 1893, Hydatigera taeniaeformis Batsch, 1786 и нематоды рода Syphacia Seurat, 1916, имеющие эпидемиологическое и эпизоотическое значе ние, что может быть учтено при разработке противопаразитарных ме роприятий. Лярвоцисты возбудителя альвеолярного эхинококкоза че ловека (Echinococcus multilocularis Leuckart, 1863) не отмечены.
Выявленный при изучении жизненных циклов в качестве про межуточного хозяина вид коллембол S. furcifera является удобным лабораторным объектом для изучения онтогенеза гименолепидидных и аноплоцефалидных цестод мелких грызунов и для исследования ре зистентности организма при решении вопросов паразито-хозяинных отношений.
Гельминтологические материалы (спиртовые и постоянные пре параты) использованы для пополнения коллекции лаборатории пара зитологии ИСиЭЖ СО РАН.
Полученные результаты могут быть использованы при разра ботке учебных курсов по паразитологии для студентов биологических и ветеринарных специальностей в ВУЗах.
Апробация работы. Материалы диссертации представлены на международной конференции «Основные достижения и перспективы развития паразитологии» (г. Москва, 2004 г.), Сибирской Зоологиче ской конференции (г. Новосибирск, 2004 г.), на I, II и III Межрегио нальных научных конференциях паразитологов Сибири и Дальнего Востока (г. Новосибирск, 2003, 2005, 2009 гг.), на IV съезде Парази тологического общества при РАН (г. Санкт-Петербург, 2008 г.), на Международном симпозиуме «Паразиты Голарктики» (г. Петро заводск, 2010 г.).
Публикации. По результатам исследований опубликовано научных работ, том числе 6 статей в изданиях, рекомендованных ВАК для публикации основных научных результатов диссертаций на соис кание учёной степени кандидата наук.
Объем и структура диссертации. Диссертация изложена на страницах машинописного текста и состоит из введения, 4 глав, вы водов, списка литературы и приложения. Список литературы включа ет 203 работы, из которых 46 на иностранных языках.
Благодарности. Автор выражает глубокую и искреннюю благо дарность за неоценимую помощь безвременно ушедшим коллегам – научному руководителю, профессору, д.б.н. В.Д. Гуляеву и к.б.н.
А.И. Чечулину. Их исследовательский талант и тяга к познанию обо гатили научный опыт автора. Автор благодарит к.б.н В.В. Панова и д.б.н. Ю.Н. Литвинову – за помощь на начальном этапе работы с мы шеобразными грызунами, к.б.н. С.А. Абрамова – за ценные советы, постоянную поддержку и помощь.
За участие и внимание к данному исследованию, автор приносит глубочайшую признательность сотрудникам лаборатории паразитоло гии и искренне благодарен всем коллегам, в разные годы принимав шим участие в проведении совместных полевых работ на Телецком научном стационаре ИСиЭЖ СО РАН.
СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ
ГЛАВА I. ИСТОРИЯ ИССЛЕДОВАНИЙ ГЕЛЬМИНТОФАУНЫ МЫШЕОБРАЗНЫХ ГРЫЗУНОВ АЗИАТСКОЙ ЧАСТИ РОССИЙСКОЙ ФЕДЕРАЦИИ И ПРИЛЕЖАЩИХ ТЕРРИТОРИЙ Проанализированы публикации посвященные изучению фауны, экологии и систематики паразитических червей грызунов изучаемого региона. Дана характеристика степени изученности фауны гельмин тов грызунов азиатской части бывшего СССР и исследуемой террито рии Северо-Восточного Алтая.
ГЛАВА II. ХАРАКТЕРИСТИКА РАЙОНА ИССЛЕДОВАНИЙ, МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ 2.1. Краткая природно-географическая характеристика района исследований Изложены особенности природно-территориального комплекса Северо-Восточный Алтая. Отмечено, что исследуемая территория со сложным горным рельефом, наличием склонов разной ориентации и крутизны обеспечивает широкое разнообразие животного мира, отли чается теплым и влажным летом, снежными и мягкими зимами.
Средняя многолетняя годовая температура не опускается ниже -0,3°С.
В отличие от других районов Горного Алтая, характерно увеличенное количество осадков и бльшая повторяемость дней с пасмурной пого дой.
2.2. Материал и методы Материалом для настоящей работы послужили собственные сборы паразитических червей от мышеобразных грызунов Северо Восточного Алтая. Исследования выполнены в 1999-2010 гг. на базе Телецкого научного стационара ИСиЭЖ СО РАН (п. Артыбаш, Рес публика Алтай). В качестве сравнительного материала были исполь зованы паразитологические коллекции лаборатории паразитологии ИСиЭЖ, собранные д.б.н. К.П. Федоровым, к.б.н. В.И. Шахматовой, к.б.н. Е.С. Ковальчук, к.б.н. А.И. Чечулиным и д.б.н. В.Д. Гуляевым.
Мышеобразные грызуны отлавливались в течение летнего сезо на с помощью стандартных ловчих канавок с цилиндрами и ловушко линий с живоловками. Проанализирована гельминтофауна 11 видов хозяев, являющихся представителями трех семейств: мышовковые (Sminthidae Brandt, 1855), мышиные (Muridae Gray, 1821), хомяковые (Cricetidae Fisher, 1817). Таксономия и определение грызунов в на стоящей работе приняты согласно системе, изложенной в сводке «Систематика современных млекопитающих» (Павлинов, 2006). Ви довая идентификация паразитов выполнена в соответствии с опреде лителями и описаниями, приведенными в работах отечественных и зарубежных исследователей (Рыжиков и др., 1978, 1979;
Haukisalmi, Tenora, 1993;
Key to the Cestode Parasites of Vertebrates, 1994;
Гуля ев, 1996;
Гуляев, Чечулин, 1996, 1997, 1998 и мн. др.).
Методом полных вскрытий отдельных органов исследовано 1845 экземпляров грызунов. Собранные гельминты зафиксированы по общепринятым методикам (Ивашкин, Контримавичус, Назарова, 1971). Дальнейшая обработка паразитологического материала произ водилась в лабораторных условиях. Изучение морфологии и опреде ление гельминтов проводилось на временных и постоянных препара тах с использованием микроскопов – стереоскопического ЛОМО МБС-10 и фазово-контрастного Carl Ziess Axiolab с видеосис темой Sony Donpisha XC-003P.
При экспериментальном заражении промежуточных хозяев зре лые маточные членики цестод, извлеченные из кишечника грызунов, скармливались коллемболам. Зараженные коллемболы содержались в бюксах на гипсово-угольной смеси при комнатной температуре в ус ловиях высокой влажности. Коллемболы вскрывались через равные промежутки времени.
При оценке степени зараженности грызунов гельминтами ис пользовались стандартные паразитологические показатели: экстен сивность инвазии – ЭИ (%), индекс обилия – ИО (экз.), интенсивность инвазии – ИИ (экз.).
Анализ структуры гельминтофаунистического комплекса прове ден по принципу доминирования, в основе которого лежит сравнение показателей зараженности хозяина отдельными видами паразитов с определением статистической значимости их различий (Федо ров, 1986).
Статистическая обработка выполнена в программах Quantitative Parasitology 3.0 и Statistica 6.1. Для показателей встречаемости расчи тан точный 95 % доверительный интервал по методу Клоппера Пирсона;
для показателей интенсивности заражения и индекса обилия 95 % доверительный интервал вычислен с помощью бутстреп процедуры. Попарное сравнение выборок по экстенсивности инвазии осуществлено с помощью критерия хи-квадрат (2) и точного крите рия Фишера, по интенсивности инвазии – бутстреп-Т теста, по индек су обилия – медианного теста Муда. Связь показателей зараженности с различными параметрами мышеобразных грызунов анализировалась с помощью регрессионного анализа в рамках общей регрессионной модели, достоверность оценивали по коэффициенту детермина ции (R2).
ГЛАВА III. ТАКСОНОМИЧЕСКАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА И ЭКОЛОГО-ФАУНИСТИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ МЫШЕОБРАЗНЫХ ГРЫЗУНОВ 3.1. Систематический обзор гельминтов мышеобразных грызунов Данная глава содержит фаунистический список гельминтов. Для каждого вида паразитических червей приведен список хозяев, локали зация, средние показатели зараженности (ЭИ, ИИ, ИО), краткие све дения о биологии и распространении.
Всего для мышеобразных грызунов на исследуемой территории Северо-Восточного Алтая с учетом полученных нами данных зареги стрировано 49 видов гельминтов, принадлежащим 4 классам (Юнь Лянь, 1963;
Гуляев, 1996;
Гуляев, Чечулин, 1997;
Чечулин и др. 2002).
Видовой состав Trematoda: Brachylaemus recurvus Dujardin, 1845, Notocotylus noyeri Joyeux, 1922 1,3, Plagiorchis eutamiatis 1, Schulz, 1932 2. Видовой состав Cestoda: Anonchotaenia sp. 1,3, Anoplochephaloides dentata (Galli-Valerio, 1905) Spassky 1951 (syn.
Paranoplocephala dentata) 1,2, Aprostatandrya macrocephala Douthitt, 1915 2,4, Aprostatandrya sp. 2,4, Arostrilepis horrida (Linstow, 1901) Mas Coma et Tenora, 1997 (syn. Hymenolepis horrida) 1,2, A. microtis Gulyaev et Chechulin, 1997 1,2, Catenotaenia cricetorum Kirschenlatt, 1949 1,2, Cat enotaenia sp. 1, Cladotaenia globifera Batsch, 1786 (larvae) 1,2, Dilepidi dae gen.sp. 2, Hydatigera taeniaeformis Batsh, 1786 (larvae) 1,2, Hy menolepis diminuta Rudolphi, 1819 2,4, H. pseudodiminuta Tenora et al.
1994 1,3, Mesocestoides sp., (larvae) 2, Microsomacanthus sp. 1,3, Multi uterina junlanae, Matevossian, 1969 1,2, Paranoplocephala blanchardi Moniez, 1891 1,3, P. omphalodes (Hermann, 1783) 1,2, Paranoplocephal oides schachmatovae Gulyaev, 1996 2, Passerilepis crenata (Goeze, 1782) Sultanov et Spasskaja, 1959 1,3, Polycercus turdi (Spasskaja, 1957) Spasskaja et Spassky, 1970 (syn. Paricterotaenia turdi) 2, Rodentolepis straminea (Goeze, 1782) Spassky, 1954 2, Taenia martis Zeder, 1803 (lar vae) 1,2, T. mustelae Gmelin, 1790 (larvae) 1,2, T. polyacantha Leukart, 1856 (larvae) 1,2, Taenia. sp. (larvae) 2. Видовой состав Nematoda: Armo capillaria sadovskajae (Morosov, 1959) Gagarin et Nasarova, 1966 2, As piculuris kazakstanica Nasarova et Swetschnikowa, 1930 2, Capillaria gen. 2, C. muris-sylvatici Diesing, 1851 2, Eucoleus bacillatus Eberth, 1963 2, Heligmosomoides orientalis Jun, 1963 1,2, H. polygyrus (Dujardin, 1845)(syn.: Heligmosomum skrjabini) 1,2, Heligmosomum costellatum (Du jardin, 1845) 1,2, H. mixtum (Shultz, 1952) 1, Hepaticola hepatica (Ban croft, 1893)(syn.: Capillaria hepatica) 1,2, Longistriata minuta (Dujardin, 1845) 1,2, L. wolgensis Schulz, 1926 2, Mastophorus muris Gmelin, 1790 2, Oxyspirura sp., larvae 2, Rictularia baicalensis Spassky, Ryjikov et Su darikov, 1952 2, Syphacia muris Yamaguti, 1935 1,2, S. obvelata (Rudolphi, 1802) Seurat, 1916 1,2, Syphacia. sp. 2, Trichocephalus muris Schrank, 1788 2. Видовой состав Acanthocephala: Moniliformis monili formis Bremser, 1811 2.
( 1 – вид зарегистрирован нами;
2 – вид известен по литературным данным;
– вид зарегистрирован на данной территории впервые;
4 – вид считается авто ром как ошибочно определенный.) Учитывая таксономические преобразования, синонимизацию и выявленные ошибочные определения, фаунистический список может быть ограничен 46 видами гельминтов. В процессе инвентаризации видового состава мышеобразных грызунов нами было зарегистриро вано 16 видов цестод, 8 видов нематод и 2 вида трематод. Из них раннее не отмечались для исследуемой территории.
3.2 Реализация жизненого цикла Arostrilepis horrida через коллембол Supraphorura furcifera Коллемболы занимают существенное место в структуре многих типов биогеоценозов. Среди них представители некоторых родов, та ких как Isotoma Bourlet, 1839, Folsomia Willem, 1902, Onychiurus Ger vais, 1841, ведущих почвенный и полупочвенный образ жизни, пита ются растительными остатками, не переваренными первичными раз рушителями. Обладая исключительно высокой устойчивостью к низ ким температурам, многие виды коллембол перезимовывают на лю бой стадии развития. Особенности экологии этой группы беспозво ночных определяют возможность их участия в жизненных циклах не которых видов цестод в качестве промежуточных хозяев (Смирнова, 1983;
Козлов, 1986;
Романенко, Рыжова, 1996). Первые сведения о коллемболах как промежуточных хозяевах цестод были получены Л.В. Смирновой и В.Л. Контримавичусом (1977) от грызунов Чаун ской низменности (Северо-Западная Чукотка). Личинки H. horrida (syn.: A. horrida) и P. omphalodes были обнаружены у спонтанно зара женных Hypogastrura tullbergi Hammer, 1954 (Hypogastruridae). При экспериментальном заражении Onychiurus octopunctatus Tullberg, и O. flavorufulus Martynova, 1976 (Onychiuridae) было изучено разви тие цистицеркоидов этих цестод (Смирнова, 1983).
В настоящей работе в ходе экспериментального заражения изу чалось участие коллембол в жизненном цикле A. horrida. Использова ны широко распространенные в черневой тайге Северо-Восточного Алтая коллемболы S. furcifera Borner, 1901 (Onychiuridae), Tomocerus sibiricus Reuter, 1891 и T. minutus Tuelberg, 1876 (Tomoceridae). Выбор видов коллембол для экспериментального заражения определялся ха рактером их питания и экологией.
S. furcifera – типично почвенный вид, субдоминант, относящий ся к верхнепочвенной жизненной форме. Пищевой спектр этого вида составляет неструктурированное органическое вещество (детрит) с бактериальными обрастаниями и фекалии мелких млекопитающих (Березина, 1997). У всех представителей семейства Onychiuridae ру диментарная прыгательная вилка, что делает их легко доступным для грызунов.
При экспериментальном заражении на 36 день развития в S. furcifera были найдены полностью сформировавшиеся цистицер коиды A. horrida (ИИ=7). У вскрытых в эксперименте 82 экз.
T. sibiricus и 117 экз. T. minutus метацестоды не были зарегистрирова ны.
Таким образом, путем экспериментального заражения показано, что коллемболы S. furcifera успешно заражаются яйцами цестод гры зунов в эксперименте и могут служить промежуточными хозяевами A. horrida в черневой тайге Северо-Восточного Алтая. Эти исследова ния доказывают, что представители семейства Onychiuridae, обла дающие малой подвижностью и питающиеся неструктурированным детритом, фекалиями грызунов, участвуют в циркуляции цестод мик ромаммалий.
3.3. Анализ фауны гельминтов мышеобразных грызунов Изучение многолетней динамики численности сообщества гры зунов, населяющих черневую тайгу Северо-Восточного Алтая, пока зало, что флуктуация показателей численности по годам у разных ви дов может происходить синхронно или в противофазе (Литвинов и др., 2007). Доминируют в сообществе мышеобразных грызунов по левка-экономка (Microtus oeconomus Pallas, 1775) и красная полевка (Myodes rutilus Pallas, 1779). В некоторые сезоны в отдельных биото пах может увеличиваться численность восточноазиатской мыши (Apodemus peninsulae Temminck, 1845) и лесной мышовки (Sicista betulina Pallas, 1775). В единичных экземплярах были встречены лес ная (Sylvaemus uralensis Pallas, 1811) и полевая мыши (Apodemus agrarius Pallas, 1771), сибирский лемминг (Myopus shesticolor Lillje borg, 1844), мышь-малютка (Micromys minutus Pallas, 1771).
С учетом биологических особенностей хозяев формируются ес тественно сложившийся паразито-хозяинный комплекс, характерный для данного типа сообщества мышеобразных грызунов. Ранжируя сложившийся комплекс по показателям инвазии, получили ряд груп пировок, отражающих естественное соотношение видов у отдельных хозяев и в гостальном комплексе в целом.
Руководствуясь принципом доминирования в сообществе гель минтов грызунов, были выделены группы доминантов, субдоминан тов, редких и очень редких видов. При рассмотрении достаточно большой выборки хозяев показано, что виды паразитов, ранее зареги стрированные в данном сообществе только у одного вида хозяина, иг рающего роль основного носителя инвазии, выявляются и у других видов грызунов. Последние, не являющиеся ответственными за под держание численности паразита, вероятно, служат реализуемой ни шей, заполняющейся либо при перестройке сообщества хозяев, либо в других экологических условиях.
При анализе фауны паразитических червей, проведенной без учета временной составляющей и гостальной специфичности гель минтов, выявлено, что её основу составляют 2 вида гельминтов, а до ля очень редких видов, обеспечивающая разнообразие, составляет 69,2 % от числа встреченных нами видов паразитических червей (табл. 1).
Таблица 1.
Гельминтофаунистический комплекс сообщества мышеобразных грызунов.
Категория вида Вид гельминта ЭИ, % 95 % д.и.
доминант 19,6 17,77-21, H. mixtum судоминант 16,4 14,70-18, A. horrida редкий 6,6 5,47-7, P. omphalodes, 4,6 3,79-5, H. polygyrus, 4,5 3,59-5, H. costellatum, 3,9 3,06-4, S. obvelata, 2,8 1,98-3, A. microtis, 2,6 1,92-3, H. hepatica очень редкий остальные виды 1, Вовлекая в анализ гельминтофауны такие показатели, как эко логические особенности реализации жизненных циклов паразитиче ских червей (присутствие/отсутствие в жизненном цикле промежу точных хозяев), характер питания дефинитивного хозяина и среда обитания инвазионной жизненной стадии паразита, выделяют восемь групп паразитических червей (по М.М. Токобаеву (1973)). В составе фауны гельминтов исследуемого сообщества грызунов черневой тай ги присутствуют четыре из них. I группа представлена цестодами H. taeniaeformis, T. martis, T. mustelae, T. polyacantha, C. globifera и нематодами S. obvelata и H. hepatica. II группа включает H. orientalis, H. polygyrus, H. costellatum, H. mixtum, Longistriata minuta и является второй по числу зарегистрированных видов. В III группу попадает трематода N. noyeri. К V группе, доминирующей по представленности видов, принадлежат цестоды семейств Catenotaeniidae, Hymenolepidi dae, Anoplocephalidae, Paruterinidae, Dilepididae;
Mesoces toides sp. (larvae), и трематода B. recurvus.
Анализируя фауну гельминтов каждого из исследуемых видов мышеобразных грызунов, ранжируя паразитических червей по пока зателям встречаемости, можно заключить, что, несмотря на значи тельный вклад в заражение хозяев доминирующих и субдоминирую щих видов, разнообразие сообщества паразитических червей также, как и в случае анализа фауны гельминтов сообщества хозяев в целом, обеспечивают редкие виды (табл. 2).
Таблица 2.
Гельминтофаунистические комплексы отдельных видов мышеобразных грызу нов.
Количество зарегистриро- ЭИ, (%) преобладающими Вид хозяина ванных видов видами гельминтов H. mixtum (37,8 %), M. rutilus A. horrida (30,3 %) A. horrida (40 %), M. glareolus H. mixtum (32,9 %) H. mixtum (31,2 %), M. rufocanus A. horrida (27,3 %) P. omphalodes (26,5 %), M. oeconomus H. costellatum (15,1 %) H. costellatum (12,8 %), M. agrestis S. obvelata (8,5 %) H. polygyrus (29,8 %), A. peninsulae S. obvelata (6,4 %) При изучении заражённости грызунов отмечена гостальная при уроченность отдельных видов паразитических червей. Так, нематода H. costellatum, цестоды семейства Anoplocephalidae: P. omphalodes, P. blanchardi, A. dentata и гименолепидида A. microtis, в основном ре гистрируются у серых полёвок. Цестода A. horrida и нематода H. mixtum специфичны для рода серых полевок. С лесной мышовкой, представителем семейства мышовковых, связан узкоспецифичный вид цестод M. junlanae. Напротив, цестоды семейства Taeniidae и не матода H. hepatica демонстрируют широкую гостальную специфич ность, в то время как мыши рода Apodemus часто заражаются цесто дами воробьиных птиц, с которыми, по всей видимости, имеют тес ные биоценотические связи. Однако эти ленточные черви не достига ют у них половой зрелости.
ГЛАВА IV. ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ ЗАКОНОМЕРНОСТИ ЗАРАЖЕННОСТИ МЫШЕОБРАЗНЫХ ГРЫЗУНОВ ПАРАЗИТИЧЕСКИМИ ЧЕРВЯМИ Несмотря на постоянство видового состава гельминтов, показа тели зараженности грызунов отдельными видами паразитических чер вей могут значительно варьировать в зависимости от сезона, экологи ческих условий, а также в разные годы (Бугмырин и др., 2005;
Чечу лин и др., 2005;
Кирилова, 2009;
Haukisalmi et al., 1995;
Behnke et al., 1999).
Традиционный подход к изучению зараженности, основываю щийся на общепопуляционных показателях экстенсивности инвазии и индекса обилия, не полно отражает как движение популяции во вре мени (Кириллова, 2009;
Behnke et al., 1999), так и особенности пара зито-хозяинных отношений. Так, например, изменения общих показа телей зараженности в значительной степени зависят от соотношения молодых и взрослых особей в популяции, поэтому целесообразно ис следовать картину зараженности в различных демографических груп пах хозяина.
Исследованные виды паразитических червей имеют высокий потенциал размножения, гораздо больший по сравнению со своими хозяевами, и, следовательно, могут выступать в качестве регулятора популяции хозяина, снижая его выживаемость и плодовитость.
Анализ зараженности окончательных хозяев гельминтами вы полнен на двух видах цестод и трех видах нематод, преобладающих у двух видов-доминантов сообщества черневой тайги – полевок M. rutilus и M. oeconomus, различающихся по своим экологическим предпочтениям и имеющим разный ход популяционной динамики (Литвинов и др., 2007).
4.1. Влияние паразитических червей на физические параметры взрослых особей мышеобразных грызунов Как правило, паразитические организмы, проводя свой жизнен ный цикл или часть его в организме хозяина, наносят ему тот или иной вред, потребляя питательные вещества, выделяя продукты жиз недеятельности или вызывая механические повреждения тканей хо зяина. Паразиты оказывают отрицательное влияние на индивидуаль ную приспособленность хозяина, что часто сопровождается метабо лическими изменениями (анемия, дистрофия, снижение веса).
Для оценки влияния гельминтов на состояние хозяев исследова ли ряд физических параметров (массу тела, массу внутренних органов и плодовитость) взрослых особей в зависимости от зараженности.
Проведенный анализ показал отсутствие связи массы тела взрослых особей красной полевки с интенсивностью инвазии доми нантными видами паразитических червей (рис. 1).
Рис. 1. Зависимость веса тела взрослых самцов красной полевки от ин тенсивности инвазии гельминтами.
Не выявлено зависимости между интенсивностью заражения цестодами и весом внутренних органов. Исследование связи суммар ной паразитарной нагрузки и плодовитости (кол-во эмбрионов и жел тых тел) полевок показало отсутствие достоверного влияния на коли чество желтых тел и эмбрионов у красной полевки и экономки.
Выявлена достоверная положительная связь между зараженно стью нематодой-гематофагом H. mixtum и весом селезенки (r=0,4, p0,001) у взрослых самцов красной полевки (рис. 2).
Известно, что эритро-лейко поэтические процессы у грызунов в селезенке сохраняются в течение всей жизни. Кроме того, показано её участие в иммунологическом процессе (John, 1994;
Klei, Crowell, 1981;
Maizels et all, 2004), хотя роль при нематодозах до конца не вы яснена. Большая ИИ самцов (4,9±0,65) по сравнению с самками Рис. 2. Зависимость индекса селе- обусловила более (3,3±0,6) зенки от интенсивности инвазии выраженный эффект воздействия взрослых самцов красной полевки паразита на организм хозяина.
нематодой H. mixtum.
Интенсивность заражения полевки-экономки домини рующими видами гельминтов также не имеет значимой связи с весом тела, весом внутренних органов и плодовитостью.
Однако выявляется значимая отрицательная корреляция (rs= – 0,69, p 0,05) между ин тенсивностью инвазии S. obve lata и весом тела взрослых эко- Рис. 3. Зависимость веса тела взрослых номок (рис. 3). При сравни- полевок-экономок от интенсивности ин тельно невысокой встречаемо- вазии нематодой S.obvelata.
сти, эта нематода демонстриру ет высокие показатели интенсивности поражения хозяев (ИИ 31,61;
ЭИ 6,9 %). Очевидно, такое интенсивное заражение нема тодами приводит к негативным последствиям для организма хозяина и сопровождается потерей веса.
Таким образом, выявленные у исследованных полевок уровни ИИ при заражении массовыми видами гельминтов, в основном, не оказывают существенного влияния на вес тела, морфофизиологиче ские и репродуктивные показатели. Однако интенсивное заражение нематодами оказывает более выраженное влияние на жизнедеятель ность полевок, чем заражение цестодами, что может проявляться в снижении общего веса тела (S. obvelata – M. oeconomus) и изменении веса внутренних органов (H. mixtum – M. rutilus).
4.2. Связь зараженности паразитическими червями с поло возрастной структурой и динамикой численности мыше образных грызунов Среди факторов, определяющих распределение паразитов в по пуляции хозяина, основными считаются два: устойчивость, или вос приимчивость хозяина к заражению, и наличие биоценотических свя зей (Wilson et al., 2002). На устойчивость млекопитающих к зараже нию паразитами имеют определенное влияние половые гормоны и гормоны стресса (Klein, 2004). Высокий уровень андрогенов снижает устойчивость к заражению гельминтами (Folstad et al., 1989;
Zuk, 1990), а эстрогены, наоборот, часто увеличивают такую устойчи вость (Barger, 1993;
Molan, James, 1984). Эти эффекты предполагают, что половые различия Таблица 3.
в уровне Половые различия показателей зараженности инфицированности взрослых красных полевок.
должны быть вы ражены у взрослых особей, причем самцы должны иметь более высокий уровень инва зии, чем самки.
Однако прове денное исследование показало, что взрослые самки и самцы красной полевки статистиче ски значимо не различаются по показателям зараженности цестодами A. horrida (табл. 3).
Следует отметить бльшую зараженность цестодами взрослых самок, что не согласуется с предполагаемой их большей устойчиво Таблица 4. стью к заражению гельминтами. Анало Возрастные различия показателей зараженности гичные данные были красных полевок.
получены и другими исследователями (Haukisalmi et al., 1988). Мы объясняем этот факт не устойчи востью хозяев, а влия нием биоценотических связей.
В свою очередь, у самцов значимо чаще встречаются нематоды, которые демонстрируют более высокие уровни интенсивности зара жения, по сравнению с самками, что не противоречит предполагаемой роли резистентности организма в распределении гельминтов. Выяв лено, что доля зараженных среди взрослых полевок обоих полов уве личивается по сравнению с молодыми особями. Причем это справед ливо как при заражении цестодами, так и нематодами, что может быть объяснено влиянием обоих факторов (резистентности и биоценотиче ских связей)(табл. 4).
Очевидно, что с возрастом происходит накопление гельминтов.
Взрослые особи характеризуются бльшими значениями ИИ обоими видами паразитических червей, хотя различия не всегда статистиче ски значимы.
Невысокие раз Таблица 5.
личия между молоды Половые различия показателей зараженности ми и взрослыми полев- взрослых полевок-экономок.
ками в интенсивности инвазии обоими вида ми гельминтов можно объяснить относительно ранним заражением. Так, у молодых полевок весом до 7 г гельминты не были обнаружены, а у неполовозрелых полевок весом до 15 г уже встречаются уровни за раженности, близкие к максимальным.
Сходная картина наблюдается в популяции полевки-экономки.
Самцы и самки одного возраста не отличаются ни по ЭИ, ни по ИИ цестодой P. omphalodes (табл. 5).
С возрастом хозяина происходит увеличение встречаемости цес тод. Экстенсивность инвазии у взрослых грызунов значимо выше, чем у молодых (2=17,053, p0,001). Вместе с тем, молодые и взрослые экономки не отличаются по ИИ (t=0,84, p=0,4), что свидетельствует об относительно раннем заражении экономок цестодами, и о том, что значимого накопления цестод с возрастом у них не происходит. Мо лодые M. oeconomus обоих полов, а также взрослые самки не отлича ются друг от друга по показателям зараженности нематодами.
Таким образом, рассматриваемые факторы – резистентность и экологический фактор (биоценотические связи) – полностью не объ ясняют наблюдаемую вариабельность в инвазированности между раз ными демографическими группами. Эмпирические данные не совсем согласуются с предположением о ведущей роли резистентности орга низма в регулировании уровня зараженности.
По-видимому, уровень зараженности функциональной группы модифицируется совместным влиянием факторов. Так, например, бльшая зараженность взрослых самцов нематодами может быть ре зультатом сочетания пониженной устойчивости к заражению и высо кой вероятности заражения (в результате поисковой активности и бльшего размера индивидуального участка).
Уровень зараженности увеличивается под воздействием фактора возраста. Относительно невысокие различия между молодыми и взрослыми полевками в интенсивности инвазии можно объяснить от носительно ранним заражением полевок и сохранением в дальнейшем уровня инвазированности.
Проведенный анализ связи параметров зараженности с годовой динамикой численности красной полевки не выявил определенной связи параметров инвазии нематодой H. mixtum с изменением числен ности грызуна. Не выявлено определенной зависимости ЭИ немато дой H. mixtum от изменения численности красной полевки. В то же время показатель ИИ оставался примерно на одном уровне (рис. 4). В отличие от нематод, встречаемость A. horrida практически повторяет ход динамики численности красной полевки. В обоих случаях коэф фициент корреляции равен 0,9 и статистически значим (p0,05).
Рис. 4. Показатели зараженности красной полевки гельминтами в разные годы.
Анализ изменения показателей зараженности полевки-экономки цестодой P. omphalodes не выявил межгодовых различий в интенсив ности инвазии. В то же время доля зараженных полевок оказалась связанной с плотностью популяции хозяина. Ранговый коэффициент корреляции встречаемости с численностью полевки-экономки равен 0,8, хотя и не является высоко значимым (p=0,08).
Рис. 5. Показатели зараженности полевки-экономки цестодой P. omphalodes в разные годы.
Таким образом, нематоды способны оказывать бльшее влияние на организм хозяина, но, тем не менее, не обнаруживают значимой связи с динамикой численности полевки-экономки. При этом интен сивность заражения сохраняется в разные годы примерно на одном уровне вне зависимости от плотности популяции хозяина. Это указы вает на существование определенного механизма, препятствующего увеличению интенсивности заражения нематодами. Цестоды, напро тив, демонстрируют тесную зависимость от плотности популяции хо зяина. При этом изменение уровня зараженности, по-видимому, явля ется следствием изменения плотности популяции хозяина, а не ее причиной.
Можно заключить, что в условиях прителецкой черневой тайги Северо-Восточного Алтая зараженность доминирующих видов мы шеобразных грызунов преобладающими видами кишечных гельмин тов устойчива во времени. Наблюдаемый уровень инвазии паразити ческими червями не оказывает существенного влияния на организм хозяина и его популяционную динамику, свидетельствуя об устойчи вом, динамически равновесном состоянии исследованных паразитар ных систем.
ВЫВОДЫ 1. Гельминтофауна мышеобразных грызунов Северо Восточного Алтая включает 46 видов, относящихся к 4 классам: цес тод – 23 вида, нематод – 19 видов, трематод – 3 видов и 1 вид аканто цефал. Богатство паразитических червей поддерживается высоким видовым разнообразием мышеобразных грызунов, определяемым разнообразием биотопов черневой тайги Северо-Восточного Алтая.
2. Преобладающими видами гельминтов на исследуемой терри тории являются A. horrida, H. mixtum и P. omphalodes, H. costellatum, которые паразитируют у доминирующих видов грызунов: красной полевки и полевки-экономки, соответственно.
3. Путем экспериментального заражения показано, что цестода A. horrida реализует свой жизненный цикл через коллембол S. furcifera как промежуточного хозяина данного вида.
4. Неразмножавшиеся самцы и самки красной полевки и полев ки-экономки, доминирующие в сообществе грызунов, не различаются по показателям зараженности преобладающими видами гельминтов.
Их зараженность паразитическими червями не зависит от динамики численности хозяина.
5. Основная паразитарная нагрузка приходится на репродуктив ную часть популяции хозяина. Интенсивность заражения взрослых особей доминирующих видов мышеобразных грызунов преобладаю щими видами гельминтов не зависит от динамики численности хозяе ина. Доля взрослых грызунов, зараженных доминирующими кишеч ными цестодами, в значительной степени определяется динамикой численности хозяина.
6. У красной полевки выявлены различия в зараженности нема тодой H. mixtum, связанные с полом хозяина. Самцы характеризуются большими показателями экстенсивности и интенсивности инвазии.
СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ
Статьи в рецензируемых изданиях, рекомендованных ВАК:
1. Гуляев, В.Д. Новый вид цестоды Paranoplocephala gubanovi sp. n.
(Cyclophyllidea: Anoplocephalidae) от лесного лемминга Myopus schisticolor Восточной Сибири / В.Д. Гуляев, А.В. Кривопалов // Пара зитология. – 2003. – Т. 37, – Вып. 6. – С. 488-495.
2. Новиков, Е.А. Зараженность гельминтами, интенсивность метабо лизма и устойчивость к холоду у красной полевки из природной по пуляции / Е.А. Новиков, А.В. Кривопалов, М.П. Мошкин // Паразито логия. – 2005. – Т. 39. – Вып. 2. – С. 155-166.
3. Чечулин, А.И. Влияние фазы численности и демографической структуры популяции водяной полевки на её зараженность гельмин тами / А.И. Чечулин, В.В. Панов, А.В. Кривопалов // Паразитология. – 2005. – Т. 39. – Вып. 5. – С. 397-405.
4. Литвинов, Ю.Н. Структурно-временная организация сообщества грызунов прителецкой тайги (Горный Алтай) / Ю.Н. Литвинов, С.А. Абрамов, В.Ю. Ковалева, А.В. Кривопалов, Е.А. Новиков, А.И. Чечулин // Экология. – 2007. – № 6. – С. 403-480.
5. Чечулин, А.И. Гельминты водяной полевки Arvicola terrestris лесо болотных биоценозов северной части Барабинской низменности / А.И. Чечулин, Е.Л. Завьялов, Л.А. Герлинская, А.В. Кривопалов, А.А. Макариков, В.Ю. Музыка // Сибирский экологический журнал. – 2010. – № 1. – С. 7-14.
6. Макариков, А.А. Nomadolepis (Cyclophyllidea, Hymenolepididae) – новый род цестод грызунов / А.А. Макариков, В.Д. Гуляев, А.В. Кривопалов // Зоологический журнал. – 2010. – Т. 89. – № 8. – С.
948-955.
Публикации в материалах конференций:
7. Чечулин, А.И. Зараженность грызунов нематодой Hepaticola hepat ica (Capillariidae) в биоценозах Западной Сибири и Северо Восточного Алтая / А.И. Чечулин, А.В. Кривопалов // Материалы I межрегиональной научной конференции посвященной памяти про фессора А.А. Мозгового «Паразитологические исследования в Сиби ри и на Дальнем Востоке». Новосибирск, 8-10 октября 2002 г. – Ново сибирск. – 2002. – С. 211-214.
8. Чечулин, А.И. Гельминты грызунов Северо-Восточного Алтая / А.И. Чечулин, А.В. Кривопалов, В.Д. Гуляев, В.И. Шахматова // Ма териалы научной конференции, посвященной 70-летию организации Алтайского государственного природного заповедника «Изучение и охрана природы Алтае-Саянской горной страны». Республика Алтай, 3-6 сентября 2002 г. – Горно-Алтайск. – 2002. – C. 145-146.
9. Кривопалов, А.В. Анализ зараженности красной полевки (Clethrionomys rutilus) цестодой Arostrilepis horrida в зависимости от способов отлова / А.В. Кривопалов, А.И. Чечулин, В.В. Панов, А.В. Кривопалов // Материалы международной конференции и III съезда Паразитологического общества «Проблемы современной пара зитологии». Петрозаводск, 6-12 октября 2003 г. – СПб. – 2003. – Т. 1.
– C. 220-222.
10. Чечулин, А.И. Коллемболы Supraphorura furcifera (Borner, 1901) (Collembola: Onychiuridae) – новые промежуточные хозяева цестоды Arostrilepis horrida (Linstow, 1901) Mas-Coma et Tenora, 1997 (Cestoda:
Hymenolepididae) / А.И. Чечулин, А.В. Кривопалов, В.Д. Гуляев, О.Г. Березина // Материалы международной конференции, посвящен ной 125-летию К.И. Скрябина и 60-летию основания Лаборатории гельминтологии АН СССР «Основные достижения и перспективы развития паразитологии». Москва, 14-16 апреля 2004 г. – М. – 2004. – C. 344-345.
11. Кривопалов, А.В. Индивидуальная внутри- и межвидовая конку ренция в сообществе цестод грызунов / А.В. Кривопалов, В.Д. Гуляев // Материалы II межрегиональной научной конференции посвященной памяти профессора А.А. Мозгового «Паразитологические исследова ния в Сибири и на Дальнем Востоке». Новосибирск, 10-15 сентября 2005 г. – Новосибирск. – 2005. – С. 102-103.
12. Абрамов, С.А. Устойчивость паразито-хозяинных отношений в популяции красной полевки (Clethrionomys rutilus) Прителецкой тайги / С.А. Абрамов, А.В. Кривопалов, А.И. Чечулин // IV Міжнародна наукова конференція «ZOOCENOSIS-2007: Біорізноманіття та роль тварин в екосистемах», Дніпропетровськ, 9–12 жовтня 2007 p. – Дніпропетровськ. – 2007. – С. 320-321.
13. Кривопалов, А.В. Гельминты мышеобразных грызунов юга Запад ной и Средней Сибири / А.В. Кривопалов // Сборник научных статей Международного симпозиума «Паразиты Голарктики». Петрозаводск, 4-8 октября 2010 г. – Петрозаводск. – 2010. – Т.1. – C. 140-143.
14. Кривопалов, А.В. Видовое разнообразие гельминтов мышеобраз ных грызунов Западной Сибири / А.В. Кривопалов // Материалы VII Всероссийской научно-практической конференции «Проблемы било гической науки и образования в педагогических вузах». Новосибирск, 31 марта – 2 апреля 2011 г. – Новосибирск. – 2011. – Вып. 7 – C. 9-10.
15. Krivopalov, A. Host specifity in cestodes of voles in north-eastern Al tai / A. Krivopalov, A. Chechulin // Sixth National Conference of Parasi tology. Sofia, 5-7 October 2001. – Sofia: Pensoft. – 2001. – P. 30.
16. Krivopalov, A. Dynamics of Arosterilepis horrida in the voles of Clethrionomys in South of West Siberia / A. Krivopalov, A. Chechulin, S. Abramov // Сибирская Зоологическая конференция посвященная 60-летию ИСиЭЖ СО РАН. Новосибирск, 15-22 сентября 2004 г. – Новосибирск. – 2004. – С. 386.