Цестоды семейства hymenolepididae perrier, 1897 (cyclophyllidea) грызунов азиатской части россии
На правах рукописи
МАКАРИКОВ
Арсений Анатольевич
Цестоды семейства Hymenolepididae Perrier, 1897
(Cyclophyllidea) грызунов азиатской части России
Специальность 03.00.08 – зоология
АВТОРЕФЕРАТ
диссертации на соискание ученой степени
кандидата биологических наук
Новосибирск – 2008 г.
Работа выполнена в лаборатории паразитоценологии и ихтиологии Института систематики и экологии животных СО РАН
Научный руководитель: доктор биологических наук Гуляев Владимир Дмитриевич
Официальные оппоненты: доктор биологических наук, профессор Федоров Константин Петрович (Новосибирский государственный аграрный университет) кандидат биологических наук, доцент Аниканова Валентина Семеновна (Институт биологии КНЦ РАН)
Ведущая организация: Центр паразитологии Института проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН (г. Москва)
Защита диссертации состоится 28 октября 2008 года в 10 часов на заседании диссертационного совета Д 003.033.01 при Институте систематики и экологии животных СО РАН.
Отзывы на автореферат просим присылать по адресу: 630091, Россия, г. Новосибирск, ул. Фрунзе, 11. Диссертационный совет.
Факс: (383)2170- e-mail: [email protected]
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Института систематики и экологии животных СО РАН
Автореферат разослан: « 18 » августа 2008 года.
Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук Л.В. Петрожицкая
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность темы. В настоящее время семейство Hymenolepididae на считывает более 100 валидных родов, но только представители 12 из них пара зитируют в грызунах (Спасский, 1954, 1992;
Czaplinski, Vaucher, 1994;
Georgiev, 2006), причем гименолепидиды доминируют в эндопаразитоценозах микромаммалий. До наших исследований гименолепидид грызунов, обнару женных на территории России, относили к родам Hymenolepis, Arostrilepis и Rodentolepis (Определитель …, 1978;
Федоров, 1989;
Gulyaev, Chechulin, 1997), либо к родам Passerilepis и Limnolepis, — облигатным паразитам птиц (Спасский, Спасская, 1960;
Спасская, 1966;
Спасский, Меркушева, 1967).
Несмотря на интенсивные паразитологические исследования млекопитаю щих, проводимые у нас в стране, видовое богатство Hymenolepididae и таксоно мическая структура этой группы цестод остаются слабо изученными. В много численных статьях и сводках имеются лишь фрагментарные данные об их ви довом разнообразии (Скрябин, Матевосян, 1948;
Schiller, 1952;
Спасский, 1954;
Токобаев, 1966;
Baer, Tenora, 1970;
Hunkeler, 1984;
Федоров, 1975, 1986;
Tenora, 1999, 2003).
Последняя сводка «Keys to cestode parasites of vertebrates» (1994) содержит лишь диагнозы родов. Отечественный «Определитель гельминтов грызунов фа уны СССР» (1978) составлен по устаревшим сводкам Скрябина, Матевосян (1948) и Спасского (1954) и основан на неполных и часто ошибочных сведени ях, содержащихся в библиографических источниках конца XIX и начала XX столетий. Это привело к тому, что морфологические описания большинства гименолепидид оказались неполными, что затруднило их точную видовую диа гностику и синонимию. Использование этого определителя в фаунистических исследованиях цестод грызунов часто приводит к неправильному определению гименолепидид. Очевиден поиск новых подходов к морфологическим критери ям и связанных с ними переописаниями ранее выявленных в России видов.
Филогенетические отношения среди таксонов Hymenolepidoidea высокого ранга также слабо исследованы. Согласно наиболее разработанной системе надсемейства Спасского (1992а, 1992б, 1995) трехсеменниковые цестоды мле копитающих выделены в семейство Hymenolepididae, в котором цепни грызу нов образуют подсемейство Hymenolepidinae Perrier, 1897, а паразиты насеко моядных обособлены в подсемейство Pseudhymenolepidinae Joyeux et Baer, 1935. Подсемейство Hymenolepidinae рассматривается автором как монофиле тическая группа, связанная своим происхождением с грызунами и эволюциони ровавшая параллельно с ними. Между тем, представление о монофилии Hy menolepidinae не согласуется с глубоким морфологическим сходством ряда так сонов подсемейства с Pseudhymenolepidinae и Aploparaksinae, и, следовательно, остается дискуссионным.
Все это делает ревизию видового разнообразия и таксономической струк туры гименолепидид грызунов приоритетной для развития систематики гименолепидоидных цестод.
Целью данной работы было изучение видового разнообразия, таксономи ческой структуры, морфологической эволюции, филогении цестод семейства Hymenolepididae, паразитирующих у грызунов азиатской части России. При этом были поставлены следующие задачи:
1. Провести инвентаризацию видового богатства Hymenolepidinae грызу нов азиатской части России.
2. Уточнить морфологические критерии видов, выполнив их полные мор фологические описания.
3. Выявить таксономическую структуру Hymenolepidinae грызунов.
4. Исследовать филогенетические отношения таксонов данной экологиче ской группы Hymenolepididae и реконструировать процесс колонизации грызу нов представителями семейства.
Научная новизна. Получены новые данные о видовом разнообразии сем.
Hymenolepididae — автохтонных паразитов грызунов фауны России. У грызу нов России зарегистрировано 17 видов, относящихся к 8 родам. Описано 7 но вых видов и обосновано 4 новых рода Hymenolepididae. Впервые обоснована важная роль симметрии копулятивных органов в таксономии гименолепидид.
Показана необоснованность выделения таксонов цестод по приуроченности к той или иной таксономической группе хозяев. Доказано, что Hymenolepididae грызунов являются филогенетически неоднородной группой цестод, сформиро вавшейся в ходе колонизации грызунов представителями разных филумов се мейства — Hymenolepidinae, Pseudhymenolepidinae, Aploparaksinae. Установле но, что подсемейство Hymenolepidinae включает невооруженных цестод грызу нов, кротов и рукокрылых. Выявлены филогенетические связи трибы Roden tolepidini с гименолепидидами подсемейства Pseudhymenolepidinae — триба Rodentolepidini переведена в Pseudhymenolepidinae.
Теоретическая и практическая ценность работы. В работе впервые приводится обоснованный таксономический анализ Hymenolepididae грызунов фауны России. Описание новых видов, уточнение таксономического статуса и морфологических критериев известных видов расширяют возможности при проведении эколого-популяционных исследований. Полученные нами ре зультаты могут быть использованы в курсе лекций зоологии беспозвоночных, спецкурсах по паразитологии в университетах и институтах.
Апробация работы и публикации. Материалы диссертации изложены на международной научно-практической конференции «Взаимовлияние народов России и Казахстана» (историко-культурологический аспект) (Павлодар, 2004);
конференции «Осенние Зоологические Сессии памяти И.И. Шмальгаузена»
(Новосибирск, 2004);
II Межрегиональной научной конференции паразитоло гов Сибири и Дальнего Востока (Новосибирск, 2005);
IV Всероссийском Съез де Паразитологического общества при РАН (Санкт-Петербург, 2008). По теме диссертации опубликовано 6 научных работ.
Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, 4 глав, вы водов, списка литературы. Содержание диссертации изложено на 179 страни цах машинописного текста. Работа проиллюстрирована 185 рисунками. Список литературы включает 148 работ, в том числе 69 на иностранных языках.
Благодарности. Автор искренне благодарен своему научному руководите лю д.б.н. В.Д. Гуляеву за всестороннюю помощь, рекомендации и ценные сове ты, к.б.н. А.И. Чечулину, С.В. Коняеву за обучение методике сбора гельминтов.
А также всем остальным сотрудникам лаборатории паразитоценологии и их тиологии за поддержку и участие в выполнении работы. Особую признатель ность автор выражает д.б.н. К.П. Федорову, к.б.н. А.И. Чечулину и к.б.н. С.В.
Карпенко, создавшим коллекцию гименолепидид грызунов азиатской части России, а также д.б.н. Н.Е. Докучаеву за предоставленный гельминтологиче ский материал и помощь в определении грызунов. Автор признателен сотруд никам заповедников: Поронайский, Курильский и Уссурийский за помощь в сборе материала.
Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ (гранты № 02-04 49055;
02-04-49010).
СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ
Глава 1. История разработки зоологической системы семейства Hymenolepididae Perrier, Проанализированы основные литературные источники, посвященные си стематике и морфологии Hymenolepidinae. Данное подсемейство, в составе ко торого Спасским (1991, 1992а, 1992б, 1995) выделены трибы Hymenolepidini, Rodentolepidini, Sudarikovinini, объединяет преимущественно цестод грызунов и рассматривается автором как монофилетическая группа, связанная своим происхождением с грызунами и эволюционировавшая параллельно с ними.
Глава 2. Материал и методы исследования Материалом для настоящей работы послужили собственные сборы цестод семейства Hymenolepididae от грызунов Юга Западной Сибири и Дальнего Вос тока. Материал от грызунов Чукотки, Колымского нагорья, Охотского побере жья, Шантарских о-вов передан д.б.н. Н.Е. Докучаевым (ИБПС ДВО РАН).
Сборы гименолепидид грызунов Центрального Кавказа предоставлены С.В.
Иржавским (Кабардино-Балкарский университет). Цестоды от полевок из Тю менской области получены от к.б.н. М.Г. Мальковой (Омский НИИ природно очаговых инфекций). Кроме того, изучалась коллекция гименолепидид ( препаратов) из зоологического музея ИСиЭЖ СО РАН, собранная сотрудника ми лаборатории паразитоценологии и ихтиологии с 1955 по 2002 гг. в следую щих географических областях России: Кабардино-Балкарская Республика;
Но восибирская обл.;
Республика Алтай;
Бурятия;
Таймырский авт. округ;
Якутия;
Амурская обл.;
Хабаровский край;
Приморский край;
Камчатка;
о-в Кунашир.
В данной работе использованы коллекционные материалы: К.П. Федорова;
А.И. Чечулина;
С.В. Иржавского;
В.И. Шахматовой;
В.Д. Гуляева;
С.В. Карпен ко;
А.В. Кривопалова;
С.А. Корниенко (рис. 1).
Рис. 1. Районы исследования цестод семейства Hymenolepididae от Roden tia Географическое распространение гименолепидид грызунов составлено по собственным и литературным данным (Сулимов, 1947;
Губанов, Федоров 1970;
Сурков, Надточий, 1970;
Егорова, Надточий, 1975;
Определитель …, 1978;
Плещев, 1979;
Чечулин, 1989;
Федоров, 1975, 1989;
Гуляев, Чечулин, 1996, 1997).
Места сбора Hymenolepididae приурочены к следующим физико-географи ческим районам России (Мильков, Гвоздецкий, 1969;
Раковская, Давыдова, 2001;
2003): I. Кавказ, 1) Большой Кавказ, Северо-Кавказская провинция - Ка бардино-Балкарская Республика: Зольский р-н, Урваньский р-н, вскрыто грызунов;
II. Западная Сибирь, 2) Юг Западной Сибири, Барабинская провин ция: Убинский р-н (деревня Лисьи Норки), вскрыто 75 грызунов;
Кулун динская провинция: Карасукский р-н (Карасукский стационар ИСиЭЖ), вскры то 223 грызуна;
Туринско-тавдинская провинция: Ярковский р-н, вскрыто грызунов;
III. Северо-восток Сибири, 3) Юкагирская обл. - среднее течение р.
Омолон, вскрыто 36 грызунов, 4) Притихоокеанская обл. - г. Магадан, вскрыто 46 грызунов;
IV. Корякско-Камчатско-Курильская страна, 5) Курильская обл., о. Кунашир (Курильский ГПЗ), вскрыто 26 грызунов;
V. Амуро-Сахалинская страна, 7) Удско-Джагдинская обл.: Тугуро-Чумиканский р-н, о. Большой Шан тар, вскрыто 72 грызуна;
8) Приамурские равнины: Хабаровский р-н (г. Хаба ровск), вскрыто 86 грызунов, Нижнеамурская обл.: Большехехцирский ГПЗ, вскрыто 298 грызунов;
Уссурийский ГПЗ, вскрыто 38 грызунов;
9) Сихотэ алинская обл.: Лазовский р-н, Лазовский ГПЗ, вскрыто 248 грызунов, Парти занский р-н (хр. Чандалаз), вскрыт 31 грызун;
10) Сахалинская обл.: о. Мо нерон;
п. Сокол;
Поронайский ГПЗ, вскрыто 126 грызунов, и VI. Алтайско-Са янская страна, 11) Алтай - ТНПФ ИСиЭЖ (пос. Артыбаш), вскрыто 180 грызу нов (см. рис. 1).
Вскрытие грызунов проводили по методу полного вскрытия отдельных ор ганов (Ивашкин, Контримавичус, Назарова, 1971). Сбор гельминтов осуще ствлялся при помощи бинокулярной лупы МБС-10. Цестод фиксировали по об щепринятым методикам (Дубинина, 1955;
Mas-Coma, Galan-Puchades, 1991), обычно в 70% этаноле.
Изучение морфологии гименолепидид проводили на тотальных препа ратах с помощью фазово-контрастного микроскопа Axiolab и светового микро скопа Axioskop 40 фирмы Zeiss. При приготовлении постоянных препаратов цестод окрашивали уксуснокислым гематоксилином Эрлиха, дифференцирова ли 0.2-0.5%–ным водным раствором железоаммонийных квасцов и спиртом, подкисленным ледяной уксусной кислотой. Затем червей обезвоживали в спир тах возрастающей крепости, просветляли в гвоздичном масле и заключали в ка надский бальзам. Изучение хоботковых крючьев, вооружения копулятивных аппаратов и гексакантов проводили в жидкости Фора-Берлезе.
Рисунки выполнены с помощью фазово-контрастного микроскопа Axiolab с телесистемой Sony Donpisha. Размеры в описаниях цестод приведены в мм.
Глава 3. Цестоды семейства Hymenolepididae грызунов азиатской части России 3.1. Систематический обзор гименолепидид грызунов азиатской части России В данной главе приведены описания 17 видов гименолепидид грызунов азиатской части России, в том числе 7 новых, согласно системе Hymenolepidi nae, отражающей проведенные нами таксономические преобразования. Для каждого вида приводятся: историческая справка, распространение и дефини тивные хозяева. Приведены диагнозы надвидовых таксонов Hymenolepidinae грызунов: 2 подродов, 8 родов и 3 триб.
Семейство Hymenolepididae Perrier, Подсемейство Hymenolepidinae Perrier, Триба Hymenolepidini Perrier, Род Hymenolepis Weinland, Подрод H. (Hymenolepis) Weinland, H. diminuta Rudolphi, H. pseudodiminuta Tenora et al., Подрод H. (Hymenolepidoides) subgen. n.* H. megaloon (Linstow, 1901) comb. n.
Род Arostrilepis Mas-Coma et Tenora, A. macrocirrosa sp. n.* A. tenuicirrosa sp. n.* A. intermedia sp. n.* A. microtis Gulyaev et Chechulin, A. beringiensis (Kontrimavichus et Smirnova, 1991) Триба Sudarikovinini Spassky, Род Paraoligorchis Wason et Johnson, P. skrjabiniana (Akhumian, 1947) Триба Rodentolepidini Spassky, Род Rodentolepis Spassky, R. straminea (Goeze, 1792) R. microstoma (Dujardin, 1845) R. microcantha sp. n.* Род Pararodentolepis gen. n.* P. sinistra sp. n.* P. nana (Siebold, 1852) comb. n.
Род Interolepis gen. n.* I. ellobii sp. n.* Семейство Aploparaksidae Mayhew, Подсемейство Aploparaksinae Mayhew, Род Arvicolepis Makarikov, Gulyaev et Chechulin, 2005* A. transfuga (Spassky et Merkusheva, 1967) Род Relictolepis Gulyaev et Makarikov, 2007* R. feodorovi Gulyaev et Makarikov, 2007* *– таксон описан впервые 3.2. Определительные таблицы Hymenolepididae грызунов азиатской части России Приведены определительные таблицы триб, родов и видов, составленные на основе уточненных и дополненных морфологических характеристик.
3.3. Обоснование производимых таксономических преобразований На территории азиатской части России нами зарегистрированы два пред ставителя номинативного рода трибы Hymenolepidini Perrier, 1897 — Hy menolepis Weinland, 1858: H. diminuta (Rudolphi, 1819) и H. pseudodiminuta Tenora et al., 1994. В текст диагноза рода внесены следующие изменения. Ско лекс невооруженный с рудиментарным хоботком (rhynchus), инвагинирован ным в железистое хоботковое влагалище. Ростеллюм (rostellum) полностью редуцирован. Вентральные экскреторные сосуды с анастомозами. Половые поры правосторонние. Бурса цирруса с экстрамуральной мускулатурой. Циррус вооружен мелкими шипиками. Вагина с внутренней стороны выстлана ламел лами. Матка перфорированная, с многочисленными вентральными дивертику лами. Зрелая матка полностью заполняет членики, пересекая экскреторные со суды, заходит в латеральные поля сегментов.
При изучении H. megaloon (Linstow, 1901) от сусликов установлен ряд су щественных отличий от типичных Hymenolepis: яичник и желточник H. mega loon компактные, матка мешковидная, без дивертикул, не заходит за экскретор ные сосуды, а только налегает на них. Учитывая аналогичное строение сколек са, гексакантов и топографию гонад этих видов, H. megaloon обособлен от ти пичных Hymenolepis в составе рода. Для него создан новый подрод H. (Hy menolepidoides) subgen. n.
В роде Hymenolepis (s. str.), после выделения из него видов от кротов в род Talpolepis Gulyaev et Melnikova, 2005: T. peipingensis Hsu, 1935;
T. scalopi Schultz, 1939;
T. mogerae Sawada et Koyasu, 1999, T. dymecodontis Sawada et Harada, 1990 (Гуляев, Мельникова, 2005), продолжают числиться не только па разиты грызунов (мурид и сусликов), но также ежей (H. erinacei Gmelin, 1790) и рукокрылых (H. parva Sawada, 1967;
H. odaensis Sawada, 1968;
H. subrostella ta Sawada, 1970;
H. iriei Sawada, 1972;
H. tsuzurasensis Sawada, 1972 и др.). Для них характерно значительное морфологическое сходство с H. diminuta — типо вым видом рода. Все они имеют сколекс с хоботковым влагалищем, преобразо ванным в железистый апикальный орган, диминутоидную топографию гонад (семенники расположены в ряд) и плотную склеротизированную наружную эм бриональную оболочку гексакантов. Кроме того, у них присутствуют анастомо зы между вентральными сосудами. Поэтому выделение в трибу Hymenolepidini только цестод грызунов нам представляется необоснованным.
Ранее Мас-Кома и Тенора (Mas-Coma, Tenora, 1997) выделили из состава Hymenolepis (s. l.) цепней без следов хоботкового аппарата, с сетчатой маткой и эмбриофором с полярными отростками в род Arostrilepis Mas-Coma et Tenora, 1997. Его типовым видом избран A. horrida (s. l.), в действительности являю щийся комплексом близких видов. Даже после выделения из него A. beringien sis (Kontrimavichus et Smirnova, 1991) и A. microtis Gulyaev et Chechulin, этот вид остается сборным (Контримавичус, 1991;
Gulyaev, Chechulin, 1997).
Нами были найдены еще три вида (A. macrocirrosa sp. n., A. tenuicirrosa sp. n., A. intermedia sp. n.) от полевок Сибири и Дальнего Востока, которых раньше определяли как A. horrida (s. l.), четко различающихся по форме и размерам присосок, по размеру и вооружению цирруса, анатомии внутренних органов.
Предложен новый диагноз Arostrilepis, основными признаками которого являются отсутствие следов хоботкового аппарата, правосторонние половые поры, захождение лабиринтной матки в латеральные поля членика, нерегуляр ное (дорсально и между) положение половых протоков относительно экскре торных сосудов, кольцевая мускулатура внутреннего семенного пузырька.
В составе рода Arostrilepis также числится вид A. neurotrichi (Rausch, 1962) от землеройкового крота Neurotrichus gibbsii (Baird, 1858) Северной Америки (Mas-Coma et Tenora, 1997). Ранее эта цестода была избрана типовым видом рода Corderolepis Mas-Coma, 1982 (Mas-Coma, 1982). Однако, имея семяприем ник трубчатого строения, матку, развивающуюся в среднем поле проглоттид, эта гименолепидида существенно отличается от типичных Arostrilepis. Поэтому мы восстанавливаем самостоятельность Corderolepis Mas-Coma, 1982. Значи тельное морфологическое сходство Corderolepis с Arostrilepis говорит о суще ствующем родстве между ними, но наличие у C. neurotrichi ряда примитивных признаков (трубчатый семяприемник, матка, развивающаяся в среднем поле членика) свидетельствует о филогенетической древности этой цестоды по от ношению к арострилеписам грызунов.
Род Arostrilepis как филогенетически близкий к Hymenolepis, мы числим в составе трибы Hymenolepidini.
Исследуя представителей трибы Rodentolepidini Spassky, 1992, объединяю щей вооруженных цепней грызунов, мы установили, что ее номинативный род Rodentolepis Spassky, 1954 (Спасский, 1954, 1992;
Czaplinski, Vaucher, 1994) яв ляется сборным таксоном, включающим в себя, по меньшей мере, 3 группы ви дов, каждой из которых может быть присвоен статус рода. Изучив морфологию типового вида рода Rodentolepis — R. straminea (Goeze, 1792), мы пришли к выводу, что к Rodentolepis (s. str.) относятся цепни с лабиринтной маткой, вы ходящей в латеральные поля проглоттид, правосторонними половыми порами, крицетоидными хоботковыми крючьями и семенниками, расположенными тре угольником.
Вторая группа видов Rodentolepis (s. l.), у которых матка развивается в среднем поле члеников, фратерноидные хоботковые крючья, семенники, распо ложены в один ряд и левосторонние половые поры, была выведена нами в род Pararodentolepis gen. n., с типовым видом P. sinistra sp. n. от серой крысы. Су щественно, что новый род отличается от Rodentolepis (s. str.) характером сим метрии копулятивных органов. До настоящего времени этот признак не приме нялся в систематике циклофиллид.
Аналогичную морфологию мы обнаружили у космополитной цестоды Rodentolepis nana (Siebold, 1852), которую мы переводим в Pararodentolepis, после чего она получает обозначение P. nana (Siebold, 1852) comb. n.
К Pararodentolepis gen. n. морфологически близки гименолепидиды руко крылых Vampirolepis Spassky, 1954 с типовым видом V. skrjabinariana (Skar bilovitsch, 1946). Они обладают подобным Pararodentolepis строением сколекса и стробилы, но четко дифференцированы от него правосторонними половыми порами. Морфологическое сходство Pararodentolepis и Vampirolepis указывает на филогенетическую близость этих гименолепидид от Rodentia и Chiroptera.
Нами также обнаружены вооруженные Hymenolepidinae, занимающие про межуточное положение между Pararodentolepis и Rodentolepis. Имея фратерно идные хоботковые крючья, матку, не выходящую за экскреторные сосуды, пра восторонние половые отверстия, семенники, расположенные треугольником, они в то же время сохраняют примитивную организацию экскреторной систе мы. В некоторых члениках этих цестод присутствуют анастомозы между вен тральными экскреторными сосудами, что является признаком, указывающим на филогенетическую древность этих цепней по отношению к первым двум ро дам. На основе этого мы выделяем их в самостоятельный род и вид — In terolepis ellobii gen. et sp. n.
Эти три рода представляют единую филогенетическую ветвь гименолепи дин. Об этом свидетельствует наличие общего для них типа хоботкового аппа рата — защемляющего, стафилоцистоидного. Данный тип хоботкового аппа рата был впервые описан для Staphylocystis Villot, 1883, паразитов землероек, а также свойственен Vampirolepis Spassky, 1954, от рукокрылых (Vaucher, 1971;
Гуляев, 1998). На основании этого к трибе Rodentolepidini, помимо типового, мы относим три вышеуказанных рода.
Значительное морфологическое сходство Rodentolepis (s. str.), Pararodentolepis gen. n., Interolepis gen. n. и Armadolepis с цестодами насекомо ядных (Staphylocystis) и рукокрылых (Vampirolepis) свидетельствует о родстве между ними. Поскольку наибольшим видовым разнообразием этой группы це стод обладают насекомоядные, можно предположить, что Rodentolepidini вто рично освоили грызунов в процессе гостальной радиации. Вследствие очевид ной филогенетической связи перечисленных родов вооруженных цестод грызу нов, насекомоядных и рукокрылых мы включаем их в состав одной трибы Rodentolepidini, которую исключаем из подсемейства Hymenolepidinae и пере водим в подсемейство Pseudhymenolepidinae.
Кроме Rodentolepidini у грызунов России паразитируют представители еще двух родов с вооруженным сколексом — Arvicolepis и Relictolepis (Мака риков и др., 2005;
Гуляев, Макариков, 2007). Однако последние имеют аплопа раксоидный хоботковый аппарат с инвагинирующим конусом ростеллюма, вследствие чего хоботковые крючья инвертируются при втягивании хоботка.
Поскольку тип хоботкового аппарата является признаком, маркирующим так соны высокого таксономического ранга (Спасский, 1987;
Bona, 1994), Arvi colepis и Relictolepis не могут находиться в трибе Rodentolepidini.
Типовой вид первого рода — Arvicolepis transfuga (Spassky et Merkusheva, 1967) от водяной полевки (Arvicola terrestris L., 1758) был выведен из Lim nolepis Spassky et Spasskaja, 1954, паразитов куликов (Макариков и др., 2005).
Вид A. transfuga, являясь специфичным паразитом грызунов (подсем. Microti nae), возник в процессе гостальной радиации гименолепидид лимнофильных птиц при освоении ими новой группы хозяев — грызунов. По этой причине мы включаем данный род в подсемейство Aploparaksinae Mayhew, 1925.
Паразитирующая у полевок Дальнего Востока цестода Relictolepis feodor ovi Gulyaev et Makarikov, 2007 (Гуляев, Макариков, 2007) обладает редким для гименолепидид сидячим хоботком с инвагинирующим ростеллюм и хобот ковыми крючьями в виде шипов розы. Филогенетические связи R. feodorovi пока не выявлены. По всей вероятности, ее предковые формы паразитировали в сухопутных птицах. Об этом свидетельствует склеротизированная плотная на ружная эмбриональная оболочка гексакантов.
Триба Sudarikovinini Spassky, 1991 включает два рода многосеменниковых цестод — Sudarikovina Spassky, 1951 и Paraoligorchis Wason et Johnson, 1977, обладающих своеобразным набором признаков: апикальной железистой ямкой на сколексе, лабиринтной маткой, не заходящей за латеральные экскреторные сосуды. Дефинитивными хозяевами для этих паразитов являются беличьи (Sciuridae) и песчанки (Gerbillinae) Африки, Передней Азии и Индии (Гуляев, Чечулин, 1996). Представители трибы Sudarikovinini не регистрировались на территории России. Однако на юге и юго-востоке России следует ожидать при сутствие P. skrjabiniana (Akhumian, 1947) от песчанок Передней Азии в местах проживания его дефинитивных хозяев (Соколов, 1977;
Виноградов, Громов, 1984). Поэтому мы рассматриваем данный таксон в нашей работе.
Глава 4. Филогенетическая гетерогенность цестод грызунов Представители 7 из 15 семейств циклофиллидных цестод паразитируют в грызунах — Davaineidae, Hymenolepididae, Mesocestoididae, Catenotaeniidae, Dilepididae, Anoplocephalidae, Paruterinidae (Czaplinski, Vaucher, 1994). Большая их часть, за исключением семейства Catenotaeniidae, которое объединяет ис ключительно паразитов грызунов, включают в круг своих дефинитивных хозя ев представителей не только различных отрядов млекопитающих, но и из дру гих классов позвоночных. Причем основное ядро видового богатства этих се мейств находится за пределами отряда Rodentia. Следовательно, очевидно, что эти группы цепней не связаны своим происхождением с грызунами. Скорее всего, эти семейства сформировались в других группах животных, а грызуны приобрели эту паразитофауну в результате гостальной радиации этих гельмин тов.
Реконструированы пути колонизации грызунов Hymenolepididae. Большую часть родов этого семейства (52) составляют цестоды птиц и, гораздо мень шую, — гельминты млекопитающих (40) (Czaplinski, Vaucher, 1994). Несмотря на то, что грызуны представляют собой самый обширный отряд млекопитаю щих по числу семейств (35), родов (355) и видов (1597) (Соколов, 1977), с уче том наших данных, они являются окончательными хозяевами лишь 15 из 40 ро дов гименолепидид млекопитающих. Такая относительно небольшая доля гименолепидид грызунов может быть связана с тем, что эта группа паразитов заимствована от других животных с более разнообразной фауной этих цестод.
Подсемейство Hymenolepidinae в понимании Спасского (1992а, 1992б, 1995) является гетерогенной группой, включающей в себя таксоны, резко отли чающиеся между собой морфо-анатомическими и экологическими особенно стями. Среди гименолепидин млекопитающих есть цестоды с вооруженным хо ботком, с рудиментарным хоботковым аппаратом, а также формы, полностью утратившие последний. В свою очередь, у вооруженных цепней обнаруживает ся два типа хоботкового аппарата: стафилоцистоидный (Rodentolepis, Pararodentolepis, Interolepis и Armadolepis) и аплопараксоидный (Arvicolepis и Relictolepis), схожий с таковым паразитов птиц (Wardium). Анатомия проглот тид гименолепидин также разнообразна. Форма и топография матки отличают ся значительным разнообразием, в данном подсемействе представлено большинство типов маток, характерных для Hymenolepididae. Начиная от самой примитивной мешковидной (Arvicolepis), двукрылой (Pararodentolepis), лопастной (Relictolepis), более специализированной дивертикулярной с перфо рацией (Hymenolepis) и лабиринтной (Paraoligorchis, Rodentolepis, Arostrilepis).
В свою очередь, матка может располагаться в среднем поле, не пересекая экс креторные сосуды, и только налегать на них, а также выходить за их пределы, занимая всю проглоттиду целиком, и даже проникать в кортекс латеральных отростков.
С другой стороны, это подсемейство характеризуется значительной одно типной морфологией видов в рамках конкретных таксонов, (Voge, 1952;
Schiller, 1952;
Casanova et al., 2001). Морфологическое единообразие, дублиро вание по многим признакам близких видов в одном роде гименолепидин может быть связано либо с тем, что паразиты, находясь в схожих условиях, эволюцио нируют параллельно, либо с тем, что процесс видообразования в этой группе начался относительно недавно. Второе предположение нам кажется более убе дительным, поскольку виды гименолепидин с очень схожей морфологией жи вут в широком спектре окончательных хозяев, что означает наличие больших различий в средах обитания паразита, как 1-го, так и 2-го порядка. Так, для це стод рода Arostrilepis дефинитивными хозяевами выступают грызуны подсе мейства полевочьих и беличьих (рис. 2). Представители этого рода характери зуются довольно однотипной морфологией с широким размахом внутривидо вой изменчивости и перекрыванием значений по многим метрическим призна кам (Schiller, 1952), поэтому эти виды долгое время входили в состав группы сборного вида A. horrida (s. l.). Таксоны хомяковых (Clethrionomys, Lemmus, Microtus, Peromyscus, Eothenomys), в которых паразитируют арострилеписы, сильно отличаются между собой по морфологическим и экологическим особен ностям, что не могло не оказать влияние на дивергенцию гельминтов в филоге незе (Догель, 1962). По нашему мнению, это объясняется интенсивно идущим процессом видообразования и относительно недавней колонизацией гименоле пидидами отряда Rodentia.
Рис. 2. Схема распределения представителей семейства Hymenolepididae в отряде Rodentia При проведении сравнительного морфо-анатомического анализа гимено лепидид грызунов и цестод этого семейства от других систематических групп животных мы выявили филогенетические связи между ними, что позволило нам выстроить гипотетическую схему колонизации грызунов гименолепидида ми.
Невооруженные гименолепидины грызунов представлены 2 родами трибы Hymenolepidini: Hymenolepis и Arostrilepis. Причем представители этих таксо нов специализируются на разных группах грызунов;
род Arostrilepis, паразити рует в основном у подсемейства полевочьих (Microtinae) и беличьих (Sciuri nae), а Hymenolepis (s. str.) приурочен к мышиным (Murinae) (рис. 2). Однако наши исследования показали, что цестоды трибы Hymenolepidini паразитируют не только в грызунах, но и у насекомоядных (кротов, ежей) и у рукокрылых.
Hymenolepis (s. str.) объединяет цестод грызунов с невооруженным сколек сом без хоботка, но сохранивших железистое хоботковое влагалище, димину тоидным расположением гонад, поперечными анастомозами между вентраль ными сосудами и дивертикулярной маткой (Спасский, 1992;
Czaplinski, Vaucher, 1994;
Mas-Coma, Tenora, 1997). Цестоды от кротов на основании асим метричного положения экскреторных сосудов и мешковидного строения матки выведены из Hymenolepis в Talpolepis Gulyaev et Melnikova, 2005 с типовым ви дом T. peipingensis (Hsu, 1935) (Гуляев, Мельникова, 2005). Talpolepis отличает ся от Hymenolepis (s. str.) еще и отсутствием экстрамуральной (наружной) му скулатуры бурсы цирруса.
Среди Hymenolepis — паразитов грызунов — только у H. megaloon Lin stow, 1901 от сусликов (Citellus) отсутствует экстрамуральная мускулатура бур сы цирруса, и морфология матки аналогична таковой Talpolepis. Причем матка у этого вида содержит небольшое число гексакантов (не более 100), и, в от личие от типичных гименолеписов и Talpolepis, она закладывается и развивает ся в пределах среднего поля, лишь налегая на экскреторные сосуды. В связи с этим для H. megaloon мы создали подрод H. (Hymenolepidoides) subgen. n.
Промежуточное положение между Hymenolepis и Talpolepis занимает H.
erinacei Gmelin, 1790 от ежей. У этой цестоды, как показали наши исследова ния, матка имеет такую же морфологию, как и у T. peipingensis, но асимметрия дорсальных экскреторных сосудов иная: поральный дорсальный сосуд прохо дит латеральнее вентрального, тогда как апоральные вентральный и дорсаль ный сосуды расположены друг над другом. В то же время у H. erinacei, как и у Hymenolepis, на поверхности бурсы цирруса развита экстрамуральная мускула тура. По этой причине H. erinacei нельзя отнести ни в род Hymenolepis, ни в род Talpolepis, предполагая, что он засуживает выделения в самостоятельный род.
Исходя из того, что среди гименолепидин грызунов лишь H. megaloon сохранил морфологию, близкую к таковой цестод кротов и ежей, можно пред положить, что, во-первых, гименолепидиды грызунов возникли в результате колонизации цестодами насекомоядных представителей отряда Rodentia, а во вторых, род Hymenolepis (s. str.) возник вторично, после освоения примитивны ми Hymenolepidini семейства беличьих, а затем мышиных и отряда рукокрылых (рис. 3).
Род Arostrilepis своим происхождением, также как и Hymenolepis, по-види мому, связан с цестодами насекомоядных, а именно с невооруженными парази тами кротов — Corderolepis neurotrichi (Rausch, 1962) comb. n., имеющими ана логичное строение сколекса, стробилы и гексакантов. Наличие у Corderolepis примитивных признаков: трубчатого семяприемника и матки, развивающейся в среднем поле, не пересекая экскреторные сосуды, позволяет рассматривать его в качестве исходного для Arostrilepis.
Эти два рода являются наиболее прогрессивными и специализированными паразитами грызунов в подсемействе Hymenolepidinae. В их эволюции произо шла утрата хоботкового аппарата (вооруженного хоботка), что было обусловле но избеганием иммунореактивности хозяина (Шульц, Гвоздев, 1970). Кроме того, изменилось строение их матки, обусловленное отбором на повышение плодовитости — матки выходят за пределы экскреторных сосудов и более сложно устроены (перфорированная дивертикулярная у Hymenolepis и лаби ринтная у Arostrilepis).
Таким образом, в подсемействе Hymenolepidinae лишь два наиболее спе циализированных рода являются паразитами отряда Rodentia, тогда как наибо лее примитивные таксоны паразитируют у кротов и ежей. Тем самым, пред ставление о возникновении Hymenolepidinae при освоении гименолепидидами грызунов нам представляется ошибочным.
Рис. 3. Схема колонизации грызунов гименолепидидами Другой филум невооруженных Hymenolepididae представляет триба Su darikovinini. Данная триба отдифференцирована от Hymenolepidini рядом при митивных признаков: аполизия зрелых маточных члеников и расположение экскреторных сосудов рядом с латеральными пучками внутренней продольной мускулатуры, благодаря чему матка в течение своего морфогенеза не выходит за экскреторные сосуды (Гуляев, Чечулин, 1996). В свою очередь, эти признаки полностью утрачены у Hymenolepidini в процессе эволюции. По-разному у представителей этих триб протекала и редукция хоботкового аппарата. Если у судариковинин возникновение апикальной железистой структуры привело к полной редукции ростеллюма и хоботковой сумки, то у гименолепидин апи кальный орган сформировался на основе последней. Помимо морфологическо го своеобразия судариковинины имеют и четко выраженную экологическую специфику, паразитируя исключительно у хомяковых грызунов подсем. Gerbil linae, обитающих в аридных и семиаридных ландшафтах (рис. 2). Все это сви детельствует, по-видимому, о достаточно ранней дивергенции Sudarikovinini от основания гименолепидидного ствола. По своеобразному набору признаков представителей этой трибы пока не удается выявить их филогенетические свя зи с другими гименолепидидами.
У цепней со стафилоцистоидным хоботковым аппаратом трибы Rodentole pidini (Rodentolepis (s. str.), Pararodentolepis, Interolepis, Armadolepis, Staphylo cystis, Vampirolepis) отмечается похожая ситуация, как и у рассмотренных выше невооруженных гименолепидид. Наличие у всех этих таксонов одного типа хоботкового аппарата, а также сходство в строении маточных и гермафро дитных проглоттид убеждает нас в том, что цепни от грызунов, насекомоядных и рукокрылых принадлежат к одной филогенетической линии. Особенно близ ки по морфо-анатомическому строению представители Vampirolepis и Pararo dentolepis, из этого можно заключить, что между цестодами рукокрылых и гры зунов происходили взаимные обмены.
Ядро таксономического разнообразия цестод трибы Rodentolepidini приурочено к паразитам землероек (Czaplinski, Vaucher, 1994), что позволяет рассматривать их в качестве исходных для остальных представителей трибы.
Очевидно, что цестоды землероек с защемляющим хоботковым аппаратом (Staphylocystis) в ходе гостальной радиации освоили грызунов, и в результате коэволюции этой ветви гименолепидид и грызунов вторично возникли Roden tolepis, Pararodentolepis, Interolepis и Armadolepis.
Наиболее специализированным таксоном Rodentolepidini является Roden tolepis. По сравнению с другими родами трибы у его представителей матка бо лее сложного строения (лабиринтная, выходит за экскреторные сосуды). При этом сама стробила относительно крупных размеров, с многочисленными проглоттидами, что обеспечивает высокую яйцепродукцию. Вследствие го стальной специализации произошло уменьшение рукоятки хоботковых крючьев. У типичных родентолеписов крючья очень мелкие, крицетоидного типа;
с относительно тонким и коротким лезвием и длинным корневым от ростком (Спасский, 1987). Такое вооружение хоботка обеспечивает менее трав матическую фиксацию цестоды, практически не повреждая слизистую кишеч ника хозяина.
Другое направление специализации Rodentolepidini связано с упрощением жизненного цикла в связи с выпадением из онтогенеза стадии развития в бес позвоночном животном как промежуточном хозяине (P. nana). Позвоночное животное посредством аутоинвазии одновременно играет роль и промежу точного, и окончательного хозяина (Скрябин, Матевосян, 1948;
Спасский, 1954;
Macnich, 2001). При этом произошла минимизация стробилы и, как след ствие, уменьшение числа продуцируемых яиц.
Гименолепидиды грызунов с аплопараксоидным типом хоботкового аппа рата филогенетически связаны с цестодами птиц. Причем Arvicolepis, чей жиз ненный цикл протекает с участием остракод (Гуляев, Чечулин, в печати), произошел от паразитов околоводных птиц. В пользу этого говорит сходство в морфологии стробилы и строении фиксаторного аппарата с цестодами лимно фильных птиц (Wardium Mayhew, 1925, Dicranotaenia Railliet, 1982), что также подтверждено молекулярно-генетическими данными, полученными нами сов местно с доктором В.В. Ткачом (Университет Северной Дакоты, США). Напро тив, Relictolepis, исходя из строения гексакантов, по-видимому, тяготеет к при митивным гименолепидидам наземных птиц. Поэтому эти два рода мы переве ли в подсемейство Aploparaksinae Mayhew, 1925.
Расширение гименолепидидными цестодами круга своих дефинитивных хозяев и адаптация к паразитированию в новых группах животных — грызунах стало возможным благодаря тому, что грызуны повсеместно распространены, обитают в самых разнообразных биотопах и имеют трофические связи со мно гими группами животных, являющимися промежуточными хозяевами гимено лепидид. Совместное обитание грызунов с другими позвоночными животными, создает предпосылки к попаданию в первых личинок этих цестод. Из правила Эйхлера следует, что организмы, относящиеся к разным отрядам, но живущие в одном биотопе, питающиеся схожей пищей, имеют больше общих паразитов, чем филогенетически близкие хозяева, но обитающие в разных условиях (До гель, 1962). Это правило объясняет механизм перехода паразитов от одной группы позвоночных животных к другой.
Как известно, жизненные циклы большинства гименолепидид протекают с участием промежуточных хозяев, каковыми являются беспозвоночные живот ные (моллюски, кольчатые черви, членистоногие). Грызуны в основном яв ляются фитофагами, среди них в меньшей степени присутствуют группы со смешанным типом питания или питающихся исключительно белковой пищей (Воронцов, 1967). Но даже при клетчатковом типе питания их рацион не огра ничивается только растительной пищей, у разных групп в разной степени в ра ционе присутствует белковая пища, в которой значительная доля принадлежит беспозвоночным животным (Млекопитающие Якутии, 1971). Кроме того, мел кие беспозвоночные могут случайно проглатываться вместе с растительной пи щей или при рытье нор (Airoldi, 1976). Таким образом, всеядность грызунов сыграла большую роль в развитии новых паразито-хозяинных отношений с участием гименолепидид.
В отряде Rodentia представители подсемейства Murinae выделяются своей политрофностью. Смешанный тип питания напрямую отразился на строении их пищеварительной системы, которая совмещает в себе особенности пищева рительного тракта грызунов с клетчатковым и белковым типом питания (Во ронцов, 1967). Этой их особенностью объясняется то, что в роде лесных мы шей (Apodemus) встречаются представители всех 7 семейств циклофиллидных цестод, паразитирующих в грызунах. Кишечные паразиты животного напря мую зависят от характера его пищи, определяющей механический состав и хи мическую среду в их пищеварительным тракте и выступающей для них в каче стве среды обитания 1-го порядка. У животных употребление одинаковых кор мов приводит к сходному химизму кишечной среды, что создает условия для заселения одинаковыми паразитами (Догель, 1962). Поэтому, благодаря всеяд ности, лесные мыши являются не только облигатными хозяевами многих це стод, но также выступают в качестве «хозяев-ловушек» для неспециализиро ванных на них ленточных червей. Так, нередки случаи паразитирования в лес ных мышах цестод облигатных паразитов воробьиных птиц из родов Passer ilepis (Спасская, 1966) и Polycercus (Спасская, Спасский, 1977). Также в аподе мусах неоднократно регистрировались взрослые стадии Mesocestoididae — па разитов хищных млекопитающих (Черткова, Косупко, 1978).
С другой стороны, сами гименолепидиды, колонизируя грызунов, адапти ровались к изменившимся условиям;
для снижения иммунного ответа хозяина на паразита произошла частичная или полная редукция хоботкового аппарата цестод (Hymenolepis, Chitinolepis, Hymenandrya, Arostrilepis), а также усложне ние матки.
Таким образом, представление о гименолепидинах, как о монофилетиче ской группе, возникшей в процессе освоения грызунов и эволюционировавшей параллельно с ними, противоречит фактам. Подсемейство Hymenolepidinae sen su Spassky, 1992, 1995 представляет собой гетерогенный конгломерат видов из родов с резко отличающимися между собой морфо-анатомическими и экологи ческими особенностями, поскольку составляющие его таксоны были заимство ваны грызунами от различных групп животных. Тем самым попытки обоснова ния таксонов цестод по приуроченности к той или иной группе хозяев несосто ятельны.
Принимая во внимание гетерогенность Hymenolepidinae sensu Spassky, 1992, 1995, в данном подсемействе мы оставляем лишь невооруженных цестод грызунов, кротов и рукокрылых с типовым родом семейства — Hymenolepis.
Помимо гименолепидид насекомоядных (Talpolepis), которые филогенетически связаны с типовым родом, в его состав мы включаем Arostrilepis, Chitinolepis и Hymenandrya — паразитов грызунов. Вооруженных цестод трибы Rodentolepidini со стафилоцистоидным хоботковым аппаратом (Rodentolepis, Pararodentolepis, Interolepis, Armadolepis), которые были привнесены от насе комоядных и рукокрылых, мы переводим в подсемейство Pseudhymenolepidinae. Кроме данных таксонов к этой трибе также следует от носить близкие к ним роды Staphylocystis от землероек и Vampirolepis от руко крылых. Цепней с аплопараксоидным хоботковым аппаратом Arvicolepis и Re lictolepis, филогенетически связанных гельминтами птиц, включаем в подсе мейство Aploparaksinae. Цестод с повышенным числом семенников и апикаль ной железистой ямкой на сколексе — Sudarikovina и Paraoligorchis относим к трибе Sudarikovinini.
ВЫВОДЫ 1. Получены новые данные о видовом разнообразии Hymenolepididae гры зунов фауны России. У грызунов азиатской части России зарегистрировано видов гименолепидид относящихся к 8 родам. Описано 7 новых видов:
Arostrilepis macrocirrosa sp. n.;
A. tenuicirrosa sp. n.;
A. intermedia sp. n.;
In terolepis ellobii gen et sp. n.;
Pararodentolepis sinistra gen et sp. n.;
Relictolepis feodorovi Gulyaev et Makarikov, 2007;
Rodentolepis microcantha sp. n. Обоснова но 4 новых рода: Relictolepis Gulyaev et Makarikov, 2007;
Interolepis gen. n.;
Pararodentolepis gen. n.;
Arvicolepis Makarikov, Gulyaev et Chechulin, 2005, и подрод: H. (Hymenolepidoides) subgen. n.
2. Уточнены и дополнены морфологические характеристики известных к настоящему времени видов семейства Hymenolepididae грызунов фауны Рос сии. Впервые обоснована важная роль симметрии копулятивных органов в так сономии гименолепидид, проявляющаяся в левосторонности или правосто ронности половых атриумов. Впервые у циклофиллидных цестод (Arostrilepis) описан феномен нерегулярного прохождения половых протоков по отношению к экскреторным сосудам стробилы. Выявлен комплекс признаков, позволяю щих более точно описывать морфогенез матки гименолепидид.
3. Проведена ревизия сборного рода Rodentolepis (s. l.). В составе рода сохранены виды с крицетоидными хоботковыми крючьями, коллароидным ти пом расположения семенников, правосторонними половыми порами и маткой, пересекающей экскреторные сосуды. Rodentolepis nana переведен в род Parar odentolepis gen. n., а R. merionis в род Interolepis gen. n.
4. Уточнен диагноз номинативного рода семейства — Hymenolepis (s. str.).
Его представители обладают рудиментарным хоботком, инвагинированным в хоботковое влагалище, вооруженным циррусом, перфорированной маткой с многочисленными вентральными дивертикулами, пересекающей экскреторные сосуды. Для цестоды H. megaloon, имеющей матку без дивертикулов в среднем поле проглоттид, создан подрод H. (Hymenolepidoides) subgen. n.
5. Выявлены филогенетические связи трибы Rodentolepidini с гименолепи дидами подсемейства Pseudhymenolepidinae — триба Rodentolepidini переведе на в подсемейство Pseudhymenolepidinae.
6. Доказано, что Hymenolepididae грызунов являются филогенетически неоднородной группой цестод, сформировавшейся в ходе колонизации грызу нов представителями разных филумов семейства — Hymenolepidinae, Pseudhy menolepidinae, Aploparaksinae. Показана необоснованность выделения таксонов цестод по приуроченности к той или иной таксономической группе хозяев.
Подсемейство Hymenolepidinae включает невооруженных цестод грызунов, кротов и рукокрылых.
Список публикаций по теме диссертации 1. Макариков А.А., Чечулин А.И. Гельминты водяной полевки (Arvicola terrestris) Убинского района Новосибирской области // Материалы научно практической конференции «Взаимовлияние народов России и Казахстана»
(историко-культурологический аспект). - Павлодар, 2004. - С. 150-152.
2. Макариков А.А. Гельминты белых лабораторных мышей (Mus musculus) // Материалы конференции «Осенние Зоологические Сессии памяти И.И.
Шмальгаузена». - Новосибирск, 2004. - С. 59-61.
3. Макариков А.А., Гуляев В.Д., Чечулин А.И. Arvicolepis gen. n. — новый род цестод грызунов и переописание вида Arvicolepis transfuga (Spassky et Merkusheva, 1976) comb. nov. (Cyclophyllidea, Hymenolepididae) // Проблемы це стодологии. - С-Пб, 2005. - Выпуск 3. - С. 178-186.
4. Макариков А.А., Гуляев В.Д., Мельникова Ю.А. О филогенетической неоднородности гименолепидид грызунов // Материалы II межрегиональной конференции «Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Вос токе». - Новосибирск, 2005. - С. 124-126.
5. Гуляев В.Д., Макариков А.А. Relictolepis gen. n. — Новый род цестод (Cyclophyllidea: Hymenolepididae) от грызунов Дальнего Востока и описание R.
feodorovi sp. n. // Паразитология. - 2007. - Т. 32, № 6. - С. 399-405.
6. Макариков А.А., Гуляев В.Д. Видовое разнообразие и таксономия гименолепидид грызунов России // Материалы «IV Всероссийского Съезда Па разитологического общества при РАН». - Санкт-Петербург, 2008.