Экология, физиология и продуктивность зостеры морской zostera marina l. на белом море
На правах рукописи
Стародубцева Анастасия Андреевна ЭКОЛОГИЯ, ФИЗИОЛОГИЯ И ПРОДУКТИВНОСТЬ ЗОСТЕРЫ МОРСКОЙ ZOSTERA MARINA L. НА БЕЛОМ МОРЕ 03.02.08 – «Экология»
Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
Санкт-Петербург – 2010
Работа выполнена в Государственном образовательном учреждении высшего профессионального образования Петрозаводском государ ственном университете Научный руководитель доктор биологических наук, профессор Марковская Евгения Федоровна
Официальные оппоненты: доктор биологических наук Слемнев Николай Николаевич кандидат биологических наук Спиридонов Василий Альбертович
Ведущая организация: Учреждение Российской академии наук Мурманский морской биологический институт Кольского научного центра РАН
Защита состоится 16 марта 2011г. в часов на заседании дис сертационного совета Д 002.211.02 при Учреждении Российской ака демии наук Ботаническом институте им. В. Л. Комарова РАН по адресу: 197376, г. Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 2.
Тел. (812) 346-47-06, факс (812) 346-36-
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Учреждении Рос сийской академии наук Ботаническом институте им. В. Л. Комарова РАН Автореферат разослан « февраля» 2011г.
Ученый секретарь диссертационного совета, О. С. Юдина кандидат биологических наук Актуальность Zostera marina L. – зостера морская, взморник морской относится к экологической группе морских трав. Морские травы – вторичновод ные покрытосеменные растения, произрастающие в морской среде. Инте рес ученых к морским травам, в частности к зостере морской, в послед нее время сильно возрос (The World Atlas of Seagrasses, 2003;
European seagrasses…, 2004;
Larkum et al., 2006), что связано с ее гибелью и вос становлением в разных районах мирового океана (Renn, 1936;
Кузнецов, Матвеева, 1963;
Белое море…, 1995) и современными процессами вос становления популяции вида и биоценотических связей в Белом море (Шкляревич, 1982;
Карпович, 1988;
Телегин, 2000, 2001;
Шкляревич, Сергиенко, 2003;
Иванова, Лайус, 2008;
Бианки, 2009). Одним из путей оценки процесса восстановления является определение запасов биомас сы зостеры, которые активно изучаются на Белом море (Кузнецов, 1960;
Паленичко, 1961;
Гемп, 1962;
Колеватова, 1963;
Вехов, 1974, 1980;
Бу кина, Иванов, 2004;
Максимович и др., 2005;
Букина и др., 2010). Однако ряд районов, в том числе побережье Онежского залива и восточное побережье Белого моря остаются слабо изученными. Процесс восста новления тесно связан с морфо-физиологическими особенностями вида (Вехов, 1992;
Larkum et al., 2006). В настоящее время усилился интерес к изучению реакции растений в нестабильных климатических условиях (Марковская и др., 2004). Реакция растений зостеры на периодические изменения условий солености (Biebl, McRoy, 1971;
Van Diggelen, 1987;
Dawes, 1998;
Murphy et al., 2001;
Ye, Zhao, 2002;
Touchette, 2007;
Hogarth, 2007), освещенности (Dennison, 1979;
Dennison, Alberte, 1982;
Olsen, Sand Jensen, 1993;
Carty, 2003;
Rivers, 2006;
Hogarth, 2007), температуры (Фельдман, Лютова, 1962;
Вехов, 1992;
Larkum et al., 2006) активно исследуется в камеральных опытах и значительно меньше работ выпол няется в полевых условиях. Современный интерес к реакции растений в естественных условиях произрастания определяется, прежде всего, прогнозами усиления климатической нестабильности в суточном и сезон ном циклах особенно в условиях Северо-Запада России (Филатов и др., 2007), что может привести к изменению реакции растений и на периоди ческие природные явления, в том числе и на приливно-отливной зоне в естественных условиях.
Цель исследования – определить продуктивность и морфо-физиоло гические параметры зостеры морской Z. marina в различных условиях произрастания на Белом море.
Задачи:
1. Определить продуктивность Z. marina в различных точках ее произ растания на акватории Белого моря 2. Изучить морфометрические показатели Z. marina в различных усло виях ее произрастания 3. Исследовать осмотический потенциал растений Z. marina в раз личных условиях ее произрастания и в приливно-отливной динамике на литорали 4. Исследовать пигментный аппарат растений у Z. marina в различ ных условиях произрастания и определить интенсивность фотосинтеза у растений в условиях приливно-отливной зоны Научная новизна. В работе получены современные данные по про дуктивности зостеры в менее изученных точках Кандалакшского берега и кутовых островов Кандалакшского залива, Карельского и Поморского берегов Белого моря, которые показали, что популяция зостеры успеш но восстанавливается. Установлен диапазон варьирования содержания и соотношения хлорофиллов у зостеры морской в пределах ее мирового ареала: по содержанию хлорофиллов (1,4–8,9 мг/г сух. массы) и их соот ношению (1,3–4,9). Эти показатели пигментного аппарата Z. marina яв ляются генетически обусловленной характеристикой вида. Показано, что по параметрам световой кривой интенсивности фотосинтеза расте ния Белого моря сходны с растениями низких широт. Впервые в поле вых условиях выявлены закономерности реакции зостеры морской по величине осмотического потенциала в режиме изменения условий на приливно-отливной зоне.
Практическая значимость работы. Все исходные материалы работы по территории заповедника переданы в архив Кандалакшского заповед ника. Полученные результаты могут быть включены в мониторинговые наблюдения по прибрежным территориям Кандалакшского заповедника.
Результаты работы по продуктивности и выявленные закономерности по реакции растений зостеры на изменения факторов среды в пределах приливно-отливной зоны могут быть использованы при разработке кур сов по морской биологии в ВУЗах.
Апробация работы. Основные положения диссертации были пред ставлены на Международной научно-практической конференции «Сохра нение биологического разнообразия наземных и морских экосистем в усло виях высоких широт» (г. Мурманск, 2009), на Международных кратко срочных научно-полевых курсах «Лесная экосистема тайги на вечной мерзлоте. Роль мерзлотной зоны в глобальном изменении климата» (г. Якутск, 2009), на Международной конференции Arctic Frontiers «Living in the High North» (г. Тромсё, Норвегия, 2010), на Международ ной научной конференции «Природа морской Арктики: современные вызовы и роль науки» (г. Мурманск, 2010), на Международных кратко срочных научно-полевых курсах GCOE-INeT International. Summer School 2010 "Cascading interactions among ecosystems" (Хоккайдо, Япония, 2010), на семинаре Карельского отделения ОФР (г. Петрозаводск, 2010).
Публикации. По теме диссертации опубликовано 13 работ, в том числе 1 статья в журнале из списка ВАК, 5 статей в других журналах и 7 в материалах международных и российских конференций.
Организация, объем исследования и личный вклад автора. Работа выполнена на кафедре ботаники и физиологии растений Петрозавод ского государственного университета в 2005–2010 гг. Автор принимала личное участие в экспериментальных, камеральных и полевых иссле дованиях, обработке данных, интерпретации материала и подготовке публикаций.
Структура и объем диссертации. Работа включает введение, 3 главы, заключение, выводы, список литературы и приложения. Диссертация изложена на 164 страницах машинописного текста, содержит 62 рисунка, 32 таблицы. Список литературы содержит 164 источника, в том числе 79 зарубежных. В приложении приведены фотоматериалы.
Работа выполнена при финансовой поддержке грантов № 3832 «Морфо логические и физиологические аспекты видообразования и формиро вания адаптационных стратегий видов в прибрежных экосистемах при ливных морей Голарктики и Арктики» в рамках АВЦП "Развитие науч ного потенциала высшей школы», и «Морфолого-физиологические пока затели лишайников и сосудистых растений для оценки и прогнозиро вания состояния прибрежно-водной среды» в рамках ФЦП «Научные и научно-педагогические кадры инновационной России» (ГК 14.740.11.0300).
Глава 1. Обзор литературы Представлен обзор исследований по распространению и продуктив ности Z. marina в различных морях мирового океана и дан более под робный анализ по результатам работ на Белом море. Рассмотрены во просы адаптации к различным факторам на приливно-отливной зоне:
механическому воздействию, освещенности, температуре и условиям солености. Рассмотрена роль Z. marina в водной экосистеме и ее прак тическое использование.
Глава 2. Район исследования, объект и методы 2.1. Район и места исследования.
Работа выполнена в 2005-2010 гг. в следующих точках Белого моря:
на Канадлакшском берегу (Турий мыс, Порья губа, мыс Каюкова, о. Двой ной, губа Долгая, о. Горелый, побережье около деревни Лувеньга), на кутовых островах Кандалакшского залива: о. Олений (Коровья губа), о. Ряшков (Южная губа, Фукусовая губа, Северо-восточный мыс, Восточ ный берег, Юго-западный мыс);
на Карельском берегу (губа Кислая, Чер нореченская губа, Кузакотская губа северный берег южного кута, Белая луда, губа напротив о. Березовый), на Поморском берегу (побережье около деревни Колежма). Часть исследованных территорий принадле жит Кандалакшскому государственному природному заповеднику (Турий мыс, Порья губа, побережье около деревни Лувеньга, о. Олений, о. Ряш ков).
2.2. Объект исследования Zostera marina L. [Z. hornemanniana Tutin, Z. angustifolia (Hornem.) Reichenb.] – зостера морская, взморник морской, морская трава. Класс Liliopsida, Monocotyledones, порядок Najadales, семейство Zosteraceae (Тахтаджан, 1934;
Цвелев, 1966). В соответствии со сводкой С. К. Чере панова (1995) subsp. hornemanniana (Tutin) Lemke = Z. angustifolia или var. angustifolia Hornem. = Z. angustifolia (Tutin, 1938;
Czerepanov, 1995).
Рядом авторов для Белого моря приводятся и другие виды зостеры. Так В. В. Кузнецов, Л. А. Зенкевич и Н. С. Гаевская указывают для Белого моря и Z. nana Roth., Н. Н. Цвелев – Z. hornemanniana Tutin (Z. Angusti folia (Нornem) Reichenb.) (Гаевская, 1948;
Кузнецов, 1960;
Зенкевич, 1963;
Флора…, 1979). В настоящей работе принято, что на исследуемой территории произрастает один вид – Z. marina.
2.3. Методы исследования Определение биологической продуктивности (биомассы) Z. marina.
В каждой географической точке исследования брали по 3–5 проб с по мощью металлического цилиндра (площадь сечения 1 дм2) с заострен ными краями. Образцы промывались, растения разделяли на надземные и подземные части. Определяли сырую и после высушивания сухую массу (г/м2) с точностью до 0,001 г. Определение морфометрически пара метров. Проводили на растениях из проб для определения биомассы.
В каждой пробе измеряли длину 10 побегов, длину и ширину листьев на них. Рассчитывали площадь одного листа и среднюю площадь листьев одного побега. Определение осмотического потенциала. Определяли в клетках листьев сформировавшихся вегетативных побегов. Опыты про водили 2–5и-кратной повторности. Определение проводили плазмоли тическим методом (МПа) (Викторов, 1969). Определение содержания пиг ментов. Определяли на растениях из разных точек исследования, по градиенту глубины произрастания, а также в листьях различных типов побегов: генеративных и вегетативных. Каждая проба представляет собой 5–10 участков листьев длиной по 2 см, взятых из средней части листа. Пробы были взяты в 2–3х-кратной биологической повторности.
Параллельно были взяты пробы для определения сухой массы. Содер жание хлорофиллов a и б и сумму каротиноидов определяли на СФ– (Россия) в спиртовой вытяжке по общепринятым методикам (Сапож ников и др., 1978;
Lichtenthaler, Wellburn, 1983;
Маслова и др., 1986;
Lichtenthaler, 1987;
Maslova, Popova, 1993). Определение интенсивности фотосинтеза. Z. marina – вторично-водное растение с кутикулярным покровным слоем и адаптированное к условиям литорали. Это позво лило провести исследование активности ассимиляционного аппарата с использованием стандартного прибора для наземных растений – газо анализатора LCPro + фирмы ADC BioScientific Ltd. Пробы отбирали на разной глубине (0 см и 70 см) и из литоральной лужи (глубина 10 см) во время отлива. Измерения проводили в 2–4-х-кратной повторности. Мате матическая обработка данных. Статистическая обработка данных про ведена с использованием стандартного пакета программы MS Office 2010 Excel. Достоверность различий оценивали по критерию Стьюдента на доверительном уровне р = 95%.
Глава 3. Результаты и обсуждение 3.1. Продуктивность (биомасса) Z. marina.
Анализ полученных результатов показал, что общая (надземные и подземные части растения) сухая биомасса Z. marina в исследованных точках Белого моря варьирует от 10 до 418 г сух. массы /м2. Наибольшая общая биомасса зостеры отмечена в Коровьей губе о. Олений (2006 г.), на о. Ряшков в Фукусовой и Южной губах, а также на побережье около д. Колежма у ручья. В литературе показано, что заросли зостеры хорошо развиваются в эстуарных участках побережья и в местах выхода ручьев (Вехов, 1992, Белое море…, 1995;
Гадова, Рыжков, 1999).
Полученные нами значения биомассы надземных органов ниже дан ных приводимых в литературе для периода до гибели зостеры в 60-е гг.
(табл. 1). Это может быть связано с тем, что большая часть исследо ваний проведена на Кандалакшском берегу, где до гибели отмечались значительно более низкие запасы зостеры по сравнению с Карельским и Поморским берегами Белого моря (Паленичко, 1961).
Снижение биомассы надземных органов могут быть связаны с раз ными причинами: за счет снижения плотности произрастания и/или за счет изменения массы одного растения. Так, на Турьем мысу в 2005 г.
и в 2009 г. отмечалась одинаковая продуктивность надземных органов, но ее анализ показал, что масса одного побега различалась и составила 0,3 г и 0,6 г соответственно. Этот факт ранее был отмечен и В. Н. Вехо вым (1992): в Чернореченской губе в 1979 г. сухая масса 100 побегов составляла 46 г, а в 1980 г. – 14 г, автор связывает это явление с механи ческим разрежением зарослей в весенний период.
Данные по подземной биомассе Z. marina в районе исследования варьируют в более широком диапазоне (5–254 г сухой массы/м2), чем указано в литературе (6–152 г сухой массы/м2) (Вехов, Белое море.., 1995). Запасы подземной массы участвуют в восстановлении зарослей, являются важной составляющей детритных пищевых цепей и структу рируют грунты.
Таблица Надземная биомасса Z. marina на Белом море Надземная Место биомасса, Автор г сырой массы /м До массовой гибели Карельский берег 1640–3880 Кузнецов, Карельский Вехов в кн. Белое море…, 200– и Поморский берега по Гемп и Паленичко После массовой гибели Кандалакшский залив, 569 Шкляревич, о. Ряшков, луда Девичья Воронка;
Терский, Зимний 270–470 Возжинская, и Лямицкий берега район мыса Картеш 800–1500 Федяков, Шереметьевский, Западное побережье до 2430 Вехов в кн. Белое море…, Белого моря губа Чупа 1000–4000 Максимович и др., Кандалакшский, Карельский 20–1293 Собственные данные и Поморский берега Соотношение массы подземных и надземных органов является важ ным показателем развития зарослей зостеры. Этот показатель умень шается с глубиной произрастания (Holmer et al., 2009). Кроме того отме чается, что на литорали в условиях высокой степени прибойности вклад подземных органов может увеличиваться (Шкляревич и др., 2008). Однако, по данным, полученным на Турьем мысе (наиболее сильная прибойная волна), оказалось, что в разные годы исследования распределение между надземными и подземными органами изменялось. Это может быть свя зано с экстремальными значениями других факторов (высокие темпера туры и низкая освещенность), значимость которых может сильно воз растать в отдельные годы исследования. Эта гипотеза согласуется и с данными камеральных экспериментов. Так в работе (Olsen, Sand-Jensen, 1993) показано, что при низкой освещенности происходит перераспре деление ресурсов из корневищ в листья. Исследования закономерностей изменения продуктивности Z. marina в зависимости от глубины произ растания растений показали, что наиболее высокие значения получены на нижней литорали и верхней сублиторали, что согласуется с литера турными данными (Вехов, 1974, 1992;
Bostrom, Ross, Ronberg, 2004).
В работе установлено варьирование величин биомассы Z. marina в одних и тех же точках исследования по годам. Так, на Турьем мысе и о. Горелый: величины биомассы в 2005 г. схожи со значениями в 2009 г., но отличаются от 2006 и 2008 гг. По представлениям А. Д. Наумова раз витие зарослей Z. marina происходит с 5-летним циклом изменения био массы (Наумов, 2007), что и подтверждается результатами по Турьему мысу и о. Горелый, но не для других точек исследования. Так, на о. Олений, начиная с 2005 г. отмечено значительное снижение биомассы Z. marina на сублиторали. На расстоянии 3 км расположен специализи рованный порт «Витино», где производиться перегрузка нефти в танкеры (Шкляревич, Шербакова, 2008), объемы перегрузки увеличиваются и к 2010 году они составили около 6 млн. тонн (Лесихина и др., 2007). Нару шение цикличности возможно происходит за счет антропогенного загря знения, но это требует дополнительного исследования.
Полученные нами данные по средней плотности произрастания Z. ma rina (267–2340 побегов/м2) хорошо согласуются с данными В. Н. Вехо ва (48–6656 побегов/м2) (Белое море…, 1995). Однако максимальные значения плотности произрастания (до 6656 побегов/м2 в прирусловых участках побережья) почти в 3 раза превышают полученный нами мак симум (2340 побегов/м2). Это может быть связано с большой гетеро генностью плотности размещения зостеры даже в пределах одного сооб щества (Вехов, 1992) или с действием ледового покрытия на растения литорали (Любезнова, 2010). Соотношение генеративных и вегетативных побегов показывает вклад семенного размножения растений в поддер жание популяции Z. marina. В наших исследованиях диапазон варьиро вания доли генеративных побегов составляет от 0 до 50%, а по литера турным данным до 13% (Вехов, 1992) или до 31% (Шкляревич, 1982).
Таким образом, популяция Z. marina в исследуемых районах восста навливается, но для окончательного вывода необходимы подробные исследования запасов зостеры в местах ее наибольшего обилия до гибели (Карельский и Поморский берега Белого моря). Запасы Z. marina могут достигать в Белом море очень высоких значений, соизмеримых с дан ными более южных и других северных морей (Федяков, Шереметьев ский, 1991;
Вехов, 1992;
Olsen, 1999;
Hansen et al., 2000;
Nakaoka, Aioi, 2001;
Duarte, Martinez, Barron, 2002;
Букина, Иванов, 2004;
Максимович и др., 2005;
Мильчакова, 2008). По современным данным максимальные значения биомассы Z. marina на Белом море не достигнуты.
3.2. Морфометрические исследования Высокий уровень морфологической пластичности у клональных расте ний, к которым относится Z. marina, является фенотипической реакцией на гетерогенность условий произрастания (Huges, 2009), что характерно для исследуемых районов. Для оценки пластичности использован пока затель – коэффициент вариации, который при анализе морфометриче ских признаков растений приливно-отливной зоны (около п. Лувеньга, о. Ряшков) показал средние значения около 50%. Это свидетельствует о высоком уровне варьирования исследуемых признаков (длина листа и длина побега), что согласуется с литературными данными по разным морям (Вехов, 1983, Александров, 2002;
Short et al., 2007). Так, макси мальная длина растения, отмеченная нами на Белом море (62° с.ш.) составляет 60 см, по данным В. Н. Вехова (1992) до 150 см. На Атлан тическом побережье Северной Каролины (34–36° с.ш.) длина побегов Z. marina в среднем составляет 20 см, а на побережье штата Мэн (43–47° с.ш.) вегетативные побеги достигают 300 см длины, генератив ные 400 см длины (Short et al., 2007). Высокий уровень варьирования так же отмечен для длины и ширины листа Z. marina как в пределах одного растения (ширина: от 2,0 до 4,0 мм), так и в зависимости от место обитания (ширина: на литорали в среднем 1,6±0,3 мм;
а на сублиторали – 3,1±0,7 мм). Этот анализ свидетельствует о большем вкладе локальных условий местообитания, чем географической широты.
Полученные данные показали, что высокий уровень морфологи ческой изменчивости свидетельствует о большой сложности использо вания биометрических показателей вегетативных органов в качестве параметров видовой характеристики (Вехов, Пронькина, 1983). Особенно это проявляется при работе в высокогетерогенных условиях на севере, которые характерны для Беломорского побережья.
3.3. Осмотический потенциал клеток листьев зостеры как показатель адаптации растений к условиям солености.
Организмы, обитающие на литорали или в эстуарных участках побе режья, подвергаются значительным колебаниям солености, связанным с влиянием приливно-отливных течений, речным стоком, локальными выходами грунтовых вод, выпадением осадков, таяньем снега и льда весной и испарением воды во время отлива (Бурковский, 1992;
Hogarth, 2007). Зостера обитает в широком диапазоне солености воды и явля ется облигатным галофитом (Tutin, 1938;
Van Diggelen, 1987;
Секрета рева, 2004). По данным Т. Meyer и С. Nehring (2006) в Балтийском море зостера может произрастать при солености от 3 до 30‰, по данным А. Alemzadeh с соавт. (2006) в Японском море и других южных морях от 5 до 42‰. В различных районах и местах исследования значения солености воды варьируют, и с увеличением солености осмотический потенциал клеток листа возрастает (рис. 1). Так, на сублиторали соле ность, в зависимости от наличия пресной воды, варьирует от 15 до 23‰ и этим условиям соответствует величина осмотического потенциала эпидермальных клеток зостеры: от 1,4 до 3,1 МПа;
на литорали в зави симости от приливно-отливной динамики соленость изменяется от 12 до 24‰, а осмотический потенциал клеток изменяется от 1,5 до 3,5 МПа (рис. 1). Коэффициент детерминации (0,64) свидетельствует о средней силе связи осмотического потенциала с соленостью воды и может свиде тельствовать об участии других факторов в регуляции этого показателя.
Если сублиторальные организмы находятся в относительно постоян ных условиях солености, то на литорали во время отлива разница между соленостью воды в море и на поверхности грунта может составлять около 10‰ (Бурковский, 1992;
Федяков, Шереметьевский, 1991;
Hogart, 2007). Значение осмотического потенциала листьев Z. marina в пределах литорали и верхней сублиторали с увеличением глубины произраста ния понижается: от 2,9±0,3МПа на верхней границе произрастания до 1,8±0,1МПа на последней площадке трансекты (рис. 2).
Вопрос об изменении осмотического потенциала у растений в про цессе отлива и прилива обсуждается в литературе (Van Diggelen, 1987;
Ye, Zhao, 2002;
Berns, 2003;
Murphy et al., 2003). Исследования динами ки изменения осмотического потенциала в листьях Z. marina во время действия приливно-отливной волны на острове Горелый (25–27 июля 2006, соленость воды 18,6‰, солнечный день) показали, что за полтора часа до максимального отлива осмотический потенциал клеток листа составлял 1,8±0,3 МПа (растения покрыты водой), во время максималь ного отлива он увеличивается до 2,3±0,4 МПа (растения не покрыты водой и находятся на осушке 1,5–2 часа), через полтора часа после мак симума отлива сохраняется на достигнутом уровне – 2,3±0,2 МПа (рас тения покрыты водой). Снижение осмотического потенциала после мак симума отлива происходит медленнее, чем его повышение во время прилива, что может свидетельствовать о разных механизмах, обеспечи вающих его поддержание: более быстрая реакция на уход воды во время отлива и более медленная – на прилив.
Рис. 1. Осмотический потенциал клеток листа зостеры, произрастающей на литорали и сублиторали (сублитораль – y=0,1789x-1,488 R2=0,69;
литораль – y=0,0956x+0,6514 R2=0,42**) Рис. 2. Зависимость осмотического потенциала от глубины произрастания (о. Горелый, 2006 г., y = -0,1019x + 3,1437 R2 = 0,82**) Аналогичные опыты были проведены в дождливый день (о. Ряшков, 15-17 июля 2009, соленость воды 15,6 ‰, дождь). Высота отлива в этот день составляла 0,4 м, таким образом, растения даже во время отлива находились под водой. За час до максимального отлива осмотический потенциал Z. marina был низкий и составлял – 2,0±0,9 МПа (растения по крыты 20 см слоем воды), во время максимального отлива – 1,9±1,7 МПа (растения покрыты 5-10 см слоем воды), спустя час после максимума отлива осмотический потенциал увеличивается до 2,3±1,3 МПа (расте ния покрыты 20 см слоем воды) (рис. 4). Изменения осмотического потенциала могут быть как реакцией на распреснение (дождь), так и системной реакцией организма на изменения других факторов в при ливно-отливном режиме.
Рис. 3. Динамика осмотического потенциала клеток листьев Z. marina (о. Горелый, 2006 г.) Рис. 4. Динамика осмотического потенциала клеток листьев Z. marina (о. Ряшков, Южная губа, 2009 г.) Так, в работе Н. Л. Фельдмана и М. И. Лютовой (1962) показано, что разные виды зостеры на литорали оказались более устойчивыми к изме нениям факторов среды, чем сублиторальные. Растения зостеры при отливе обсыхают примерно на 1,5–2 часа, при этом колебания солено сти могут достигать 10–15‰ как в сторону увеличения, так и в сторону уменьшения (Бурковский, 1992, Федяков, Шереметьевский, 1991). Если учесть, что средняя соленость Белого моря составляет 23–25‰ (Кузне цов, 1960), то колебания солености на литорали во время отлива могут достигать 40–60%. О реакции морских трав в этих условиях в известной нам литературе имеются единичные работы (Berns, 2003;
Murphy et al., 2003), где авторы на основании данных камеральных исследований, отмечают быстрое изменение осмотического потенциала при неболь шом и умеренном изменении солености. В нашей работе на Z. marina было показано, что и в полевых условиях после отлива (время на осушке) осмотический потенциал листьев зостеры увеличивается до 3,5 МПа, что составляет увеличение на 15–25% по сравнению со значением до отлива. Эти данные так же показали быструю реакцию, но уже на комп лекс факторов в природе, который включает: изменение солености, тем пературы и освещенности. Для Z. marina в ответ на более длительное выдерживание растений в условиях более высокой солености отмечают ся как изменение содержания ионов, так и появление совместимых мета болитов (сахарозы, глюкозы, пролина) (Van Diggelen, 1987;
Ye, Zhao, 2002). Можно предположить, что и у Z. marina первичное быстрое уве личение содержания неорганических ионов замещается появлением сов местимых органических веществ (Touchette, 2007). Выявленная нами вре менная динамика ответных реакций растений зостеры на приливно-отлив ной зоне хорошо согласуется с этими представлениями.
Таким образом, варьирования осмотического потенциала у расте ний приливно-отливной зоны находится, как и у других литоральных организмов (Хлебович, 1976) под контролем систем эндогенной регуля ции, а степень ее выраженности определяется конкретными условиями среды.
3.4. Исследования пигментного аппарата и интенсивности фотосинтеза Z. marina Z. marina является вторично-водным высшим сосудистым растением адаптированным, как и все морские травы, к условиям низкой освещен ности. Основной фотосинтезирующей тканью является эпидермальный слой клеток листа. Адаптация может происходить за счет увеличения содержания пигментов в хлоропластах, а также увеличения количества хлоропластов в клетке за счет их особой «упаковки» (глубоко распо ложенные хлоропласты могут поглощать свет, но с низкой эффектив ностью). Эффект «упаковки» был непосредственно продемонстрирован на двух морских травах: Tallasia testudinum Banks et Sol. ex KD Koenig и Z. marina (Larkum et al., 2006).
Исследование содержания пигментов в листьях Z. marina в разных условиях произрастания показало, что сумма зеленых пигментов изме няется в диапазоне от 1,4 до 8,9 мг/г сух. массы, соотношение хлоро филлов от 1,3 до 4,9. Как считает Ларкум с соавт. (Larkum et al., 2006), содержание хлорофиллов в Z. marina может увеличиваться в 5 раз при снижении освещенности. В литературе имеются данные по содержанию пигментов у растений в пределах ареала и сопоставление с нашими дан ными показало их совпадение (табл. 2). Исключение составляет работа, выполненная на акватории Тихого океана, побережье Канады, Британ ская Колумбия (Carty, 2003). Полученный в нашей работе широкий диа пазон значений содержания хлорофиллов и их соотношений обусловлен широким спектром экотопов и условий произрастания зостеры в Белом море (литораль, верхняя сублитораль, литоральные ванны, наличие нит чатых водорослей, с осушкой, без осушки, прибойная волна, степень распреснения и др.). Можно предположить, что выявленный диапазон содержания хлорофиллов (1,4 – 8,9 мг/г сух. массы) и их соотношения (1,3 – 4,9) являются генетически обусловленной характеристикой пиг ментного аппарата Z. marina. Результаты, полученные в других работах (табл. 2), позволяют считать, что в настоящее время выявлен диапазон варьирования содержания и соотношения хлорофиллов у зостеры мор ской в пределах ее мирового ареала. Зостера произрастает как на субли торали (постоянно под водой), так и на литорали (периодически под водой). Во время отлива на осушке растения верхней литорали находят ся на максимальной освещенности, в то время как на большой глубине, в «пологе» листьев, освещенность может составлять всего 1% фотосин тетически активной радиации (400–700 нм) (Andersen, 2007;
Rivers, 2006).
Таблица Содержание пигментов и их соотношения в листьях Z. marina, произрастающей в различных морях Диапазон Диапазон Место произрастания изменения изменения (Хл. а/б) (Хл. а+б) Японское море (Sasil-Orbita, Mukai, 2006) 2,2–2,7 – Балтийское море, побережье Дании 0,7–2,2 мг/дм – (Olsen, Sand-Jensen, 1993) – Средиземное море (Enriques et al., 2004) 2, Тихий океан, США, побережье Калифорнии, 0,5–1,8 мг/г – Калифорнийский залив (Alcoverro et al., 1999) сыр. массы Тихий океан, США, побережье Калифорнии, 1,7–2,5 мг/г 2,2–2, Залив Монтерей (Cumings, Zimmerman, 2003) сыр. массы Тихий океан, побережье Канады, 6,9–20,6 мг/г 0,4–2, Британская Колумбия (Carty, 2003) сух. массы 1,4–8,9 мг/г Белое море 1,3–4, сух. массы Примечание: Хл. а/б – соотношение хлорофилла а и хлорофилла б, Хл. а+б – сумма хлорофиллов.
Исследование содержания хлорофиллов и каротиноидов у растений с глубиной произрастания на острове Горелый (рис. 5) показало, субли торальные растения имеют более высокие значения содержания хлоро филлов, причем в большей степени за счет хлорофилла а (R2=0,68***), и суммы каротиноидов (R2=0,52**). Количество пигментов связано с условиями освещенности, но в ряде работ (Dennison, 1983;
Carty, 2003) отмечается, что на глубине у нижних листьев отмечаются более высо кие значения содержания пигментов ССК фотосистемы II: хлорофилла б и каротиноидов.
На побережье Онежского залива (д. Колежма) выявлена обратная связь: содержание пигментов (и опять в большей степени хлорофилла а) у растений, произрастающих на меньшей глубине (рис. 6), оказалось выше, но именно в этих условиях отмечалось бурное развитие нитчатых водорослей, которые могли вызвать эффект затенения. Этот результат показал высокую чувствительность вида к световому фактору.
Рис. 5. Содержание пигментов в листьях Z. marina по градиенту глубины произрастания (о. Горелый, 2009 г.) Рис. 6. Содержание пигментов в листьях Z. marina по градиенту глубины произрастания (Колежма, 2010 г.) Значительное варьирование хлорофилла а, отмеченное у Z. marina на небольших глубинах в Белом море, заслуживает специального внима ния. Эти исследования показали, что природные биотические факторы могут существенно менять условия произрастания морских трав.
Анализ световой кривой фотосинтеза листьев Z. marina (рис. 7) по казал, что точка световой компенсации у зостеры морской отмечается при 17,8 мкмоль м-2с-1, что соответствует значениям светолюбивых, а насыщение кривой отмечается при освещенности 203 мкмоль м-2с-1, что соответствует теневыносливым наземным растениям (Зитте и др., 2008).
Полученные данные (по точке светового насыщения и компенсации) совпадают с данными, полученными на Z. marina более южных морей (Dennison, Alberte, 1982).
Максимальные значения интенсивности фотосинтеза – около 4,1 мкмоль СО2 м-2 с-1 сравнительно низкие и соответствуют значениям теневыно сливых видов. Эти данные показали физиологические особенности отно шения этого вида к световому фактору: теневыносливость и высокая чувствительность к низким значениям освещенности. Из литературы известно, что достаточное количество света, необходимое Z. marina в условиях южных широт, составляет 20% от полной освещенности, а минимальное – около 2% (Rivers, 2006), что соответствует данным, полученным в нашей работе для Z. marina, произрастающей в условиях Белого моря. Сравнительное исследование интенсивности фотосинтеза (ИФ) растений зостеры было проведено во время отлива в разных эко топах на литорали: осушка (без воды), растения под 10 см слоем воды (литоральная лужа), растения под 70 см слоем воды (рис. 8). Наиболь шие значения ИФ были получены на растениях из литоральной лужи, снижение ИФ на осушке составило на 15%, а на глубине 70 см – на 25%.
Результаты полевых измерений показали, что интенсивность фотосин теза у растений в естественных условиях во время отлива на литорали только на 10–30% ниже, чем максимально возможный в этих условиях уровень (4,1 мкмоль СО2 м-2с-1).
Все надземные части зостеры зеленые – листья, соцветия, побеги.
Исследование содержания пигментов показало, что наиболее высокие значения отмечаются в листьях вегетативных побегов, меньше в листо вых пластинках кроющих листьев генеративного побега, еще меньше в участках генеративного побега с соцветиями (табл. 2). Однако соот ношения пигментов были схожими (рис. 9).
Если принять гипотезу, что в естественных условиях произрастания содержание пигментов является определяющим фактором интенсивно сти фотосинтеза, то можно предположить, что вклад листовых пласти нок вегетативного побега в общую ассимиляционную деятельность рас тения составляет около 50%, генеративного побега около 40% и только 10% приходится на систему репродуктивных органов (соцветие и влага лище кроющего листа) при расчете на биомассу растения. Эти рассуж дения поддерживают и данные по интенсивности фотосинтеза. Следует отметить, что интенсивность фотосинтеза соцветий с кроющими листь ями была только на 5-25% ниже по сравнению листьями с вегетативных побегов (рис. 8).
Рис. 7. Световая кривая фотосинтеза для Z. marina Рис. 8. Интенсивность фотосинтеза Z. marina (Колежма, 2010 г.) Таблица Среднее содержание пигментов в различных органах Z. marina Хлорофилл a Хлорофилл б Каротиноиды Орган растения I II I II I II лист 3,4±1,0 1,3±0,5 1,2±0,6 0,5±0,2 2,0±0,8 0,8±0, кроющий 2,9±0,8 1,1±0,4 1,0±0,6 0,3±0,1 1,9±0,6 0,8±0, лист соцветие 0,7±0,1 1,0±0,3 0,2±0,1 0,3±0,1 0,5±0,1 0,7±0, Примечание: I – мг/г сухой массы, II – мг/дм2.
Ассимиляционная способность органов размножения имеет большое биологическое значение: фрагменты генеративного побега (соцветие с кроющим листом) могут осенью обрываться и перемещаться, обеспе чивая семенное размножение вида (Kallstrom et al., 2008). В этот период на побеге находятся незрелые семена, и процесс их созревания обеспе чивается (соцветия и кроющего листа), за счет ассимилятов собственно го СО2-газообмена и переключения транспортных систем с симпласта на апопласт (Jagels, 1983;
Larkum et al., 2006). Это обеспечивает дли тельную сохранность отделившихся фрагментов растений. Участки гене ративных побегов в Балтийском море могут преодолевать расстояния до 150 км за сезон вдоль побережья (Kallstrom et al., 2008). Рафтинг семян на плавающих генеративных побегах – важная стратегия распростра нения Z. marina для колонизации новых и реколонизации старых мест произрастания (Kallstrom et al., 2008), которая определяется их высокой фотосинтетической способностью.
Лист Кроющий соцветие лист Соцветие и влагалище кроющего листа Рис. 9. Соотношение пигментов в различных органах зостеры морской Заключение Увеличение хозяйственной деятельности человека на прибрежных территориях приводит к эвтрофикации и уменьшению площадей про израстания морских трав во всем мире (European seagrasses…, 2004;
Larkum et al., 2006). Процессы восстановления занимают многолетний период и особенно остро эти вопросы встают для северных территорий, где все экосистемы являются более уязвимыми особенно при антро погенном вмешательстве. Полученные нами данные и сопоставление с литературой показало, что продуктивность популяции зостеры на Белом море практически достигла уровня предшествующего массовой гибели в 60-х годах ХХ века. К этому же выводу, но по другим районам Белого моря, пришли и другие исследователи (Букина и др., 2010).
Рассматривая пространственно-временную структуры популяции мор ских трав, исследователи приходят к заключению об интенсивных про странственных и временных флуктуациях, связанных с влиянием как эндогенных (ростовые параметры, демографические процессы, конкурен ция между видами), так и экзогенных факторов (физические нарушения, волновой и ледовый режимы, антропогенная эвтрофикация) (Frederiksen, 2004). Эти флуктуации могут быть причиной нарушения закономерностей в динамике различных процессов, в том числе и продуктивности, осо бенно при сопоставлении разных лет исследования, что мы отмечаем и в нашей работе.
Анализ данных по содержанию пигментов показал диапазон его варьирования у фотосинтетического аппарата зостеры морской на Белом море. Особенности структурной организации листа, как фотосинтези рующего органа, а так же пигментного аппарата (Larkum et al., 2006) позволяет зостере, как вторично-водному растению, адаптироваться к произрастанию на разных глубинах, где отмечается не только резкое снижение освещенности, но и значительное изменение спектрального состава света. Однако возможности зостеры как вторично-водного рас тения, ограничены в путях хроматической адаптации и это приводит к повышенной чувствительности к такому показателю водной среды как прозрачность воды. Исследователи отмечают феномен ее гибели, если прозрачность снижается и это свойство предлагается использовать в качестве индикатора состояния водоема (Carty, 2003;
Rivers, 2006). Иссле дования показателей пигментного аппарата показало, что эти харак теристики могут сигнализировать об ухудшении ситуации раньше, чем снижение биомассы и плотности произрастания и могут быть взяты за основу при разработке методов биоиндикации с помощью зостеры морской, а также мониторинга состояния самой зостеры (Carty, 2003).
Однако в литературе до настоящего времени нет конкретных количест венных данных, которые должны быть разработаны и, возможно, с уче том региональных особенностей. Анализ мест обитания зостеры, прове денный в настоящей работе, показал изменение прозрачности воды для зостеры в Коровьей губе Кандалакшского залива, что может быть связано с усиливающимся в этом районе локальным антропогенным загрязнением акватории (Лесихина и др., 2007;
Шкляревич, Шербакова, 2008).
Зостера – облигатный галофит, который динамично реагирует как на длительные, так и на кратковременные изменения солености. Проблема распреснения вод для обитания галофитов является слабо разработан ной. В нашей работе и по литературным данным (Вехов, 1992) показано, что в эстуариях рек отмечаются растения зостеры с более высокими значениями продуктивности, что противоречит данным о снижение рос товых процессов у зостеры в условиях распреснения. Близко к этой проблеме стоит вопрос о скорости и механизмах реагирования зостеры на условия приливно-отливной зоны, которые имеют периодический характер (дважды в сутки), когда одновременно изменяется целый ком плекс факторов (влажность, соленость, освещенность и температура).
В нашей работе мы показали, что изменения идут достаточно быстро и значимо на уровне осмотического потенциала (до 25% от исходного уровня до отлива). Эта величина изменения свидетельствует о высокой чувствительности и наличии систем регуляции в реакции вида на изме нение условий (Flowers et al., 2008).
Проведенное исследование показало, что зостера морская успешно восстанавливается в Белом море, но восстановление нарушенных экоси стемных связей требует более длительного времени. Наряду с много численными исследованиями зостеры морской во всех странах мира, где произрастает этот вид, остается нерешенным ряд проблем. Это свиде тельствует об актуальности продолжения исследований.
Выводы 1. Проведенное исследование показало, что популяция зостеры мор ской в изученных точках ее произрастания (Кандалакшский берег и ку товые острова Кандалакшского залива, Карельский и Поморский бере га) по акватории Белого моря успешно восстанавливается. Показано, что продуктивность зостеры на исследуемых территориях изменяется в диапазоне от 10 г/м2 до 418 г/м2, что ниже данных литературы по дру гим территориям.
2. Показана высокая изменчивость морфометрических показателей (Сv больше 50%) зостеры морской в зависимости от условий произра стания.
3. Установлен диапазон варьирования осмотического потенциала листьев вегетативных побегов зостеры морской, произрастающей в ис следованных точках Белого моря. Он составляет 1,5–3,5 МПа в диапа зоне солености вод от 12 до 24‰.
4. Показано, что значение осмотического потенциала зависит от дина мики изменения условий на приливно-отливной зоне: фазы приливно отливного режима, погодных условий (дождь, солнце, ветер и др.). В ясный солнечный день на отливе величина осмотического потенциала листьев вегетативных побегов растений зостеры может увеличиваться на 15–25% от исходного уровня до отлива.
5. На основании изучения пигментного аппарата растений в широ ком спектре экотопов на Белом море и привлечения литературных дан ных установлен диапазон изменения содержания фотосинтетических пигментов в пределах ареала вида, что позволяет его рассматривать как генетическую характеристику Zostera marina: содержание хлорофиллов 1,4–8,9 мг сух. массы/г, соотношение хлорофиллов 1,3–4,9.
6. Анализ световой кривой интенсивности фотосинтеза зостеры мор ской показал, что точка световая компенсации отмечена при 17,8 мкмоль м-2с-1, световое насыщение при 203,0 мкмоль м-2с-1, максимальные зна чения интенсивности фотосинтеза около 4 мкмоль СО2 м-2 с- 7. Установлено, что все части как вегетативного (листья), так и гене ративного (соцветие и кроющий лист) побегов растений зостеры имеют хорошо сформированный пигментный аппарат, который обеспечивает общую фотосинтетическую продуктивность растения и способствует успешному семенному размножению за счет созревания семян на пла вающих фрагментах генеративного побега.
Публикации по теме диссертации Статьи в журналахиз списка рекомендованных ВАК РФ:
1. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Фотосинтетические пигменты Zostera marina L. (Zosteraceae) // Бот. журн. Т. 95 № 10, 2010. С. 89-97.
Статьи в других журналах:
2. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Осмотический потенциал как фактор адаптации зостеры морской Zostera marina L. к условиям место обитания // Ученые записки Петрозаводского государственного универ ситета. Серия: Естественные и технические науки, Петрозаводск, 2008.
С. 40-44.
3. Марковская Е. Ф., Шкляревич Г. А., Корзунина А. А. Биометриче ские показатели Zostera marina L., произрастающей в различных усло виях гидрологического режима Кандалакшского залива Белого моря // Труды Петрозаводского государственного университета, серия Биоло гия, Вопросы популяционной экологии, Петрозаводск, 2008. С. 228-234.
4. Шкляревич Г. А., Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Особенности экологии Zostera marina L., обитающей на литорали острова Горелый (Порья губа Кандалакшского залива Белого моря) // Труды Петрозавод ского государственного университета, серия Биология, Вопросы попу ляционной экологии, Петрозаводск, 2008. С. 264-270.
5. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Сравнительная характеристика пигментного аппарата вегетативных и репродуктивных органов зостеры морской // Современные проблемы науки и образования -№6. (прило жение "Биологические науки"), 2009, С. 4.
6. Стародубцева А. А., Кособрюхов А. А., Марковская Е. Ф. Влияние световых условий на фотосинтез зостеры морской (Zostera marina L.) в условиях литорали Белого моря. // Современные проблемы науки и образования. 2011. - № 6. (приложение "Биологические науки"). – C. 6.
Материалы конференций и тезисы докладов:
7. Корзунина А. А., Шкляревич Г. А. Влияние условий произраста ния на продуктивность и физиологические показатели Zostera marina L.
в условиях Кандалакшской губы Белого моря // Тезисы докладов Годич ного собрания общества физиологов растений России и Международной конференции «Физиология растений – Фундаментальные основы совре менной фитобиотехнологии», Ростов-на-Дону, 2006. С. 8. Корзунина А. А. Осмотический потенциал как фактор адаптации Zostera marina L. к условиям произрастания в Кандалакшском заливе Белого моря // Материалы 59й научной студенческой конференции ПетрГУ, Петрозаводск, 2007. С. 9. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Фотосинтезирующие пигменты в надземных органах зостеры морской // Материалы международной научно-практической конференции «Сохранение биологического разно образия наземных и морских экосистем в условиях высоких широт», Мурманск, 2009. С. 169- 10. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А. Осмотический потенциал как основной механизм адаптации зостеры морской (Zostera marina L.) к условиям местообитания // Тезисы докладов Годичного собрания обще ства физиологов растений России и Международной конференции «Физи ко-химические механизмы адаптаций растений в антропогенному загряз нению в условиях крайнего Севера», Апатиты, 2009. С. 11. Markovskaya E. F., Korzunina A. A. Effect of environmental condi tions on the productivity of eelgrass Zostera marina L. in the Kandalaksha Bay, White Sea // Book of Abstracts of International conference Arctic Fron tiers 2010 «Living in the High North» (24-29 January 2010, Tromso, Nor way). – Tromso, 2010. P. 12. Марковская Е. Ф., Корзунина А. А., Шмакова Н. Ю. Пигментный аппарат высших растений приливно-отливной зоны северных морей // Современные проблемы физиологии и биохимии водных организмов:
III международ. конф. с элементами школы для молодых ученых, аспи рантов и студентов, 22–26 июня 2010 г.: мат. конф. – Петрозаводск:
Изд-во КарНЦ РАН, 2010. С. 110–111.
13. Корзунина А. А., Марковская Е. Ф. Сравнительный анализ состава пигментов галофитов приливно-отливной зоны Белого моря // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря. (Материалы XI всероссийской конференции с международ ным участием. 9–11 ноября 2010 г.) – СПб: ЗИН РАН. 2010. С. 85–86.
Примечание: Корзунина – девичья фамилия автора Стародубцевой А. А.
Подписано в печать 09.02.2011. Формат 60х84 1/16.
Бумага офсетная. Уч.-изд. л.1. Тираж 100 экз. Изд. № 28.
Государственное образовательное учреждение высшего профессионального образования ПЕТРОЗАВОДСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ Отпечатано в типографии Издательства ПетрГУ 185910, г. Петрозаводск, пр. Ленина,