Сравнительный анализ адаптивных реакций системы крови и интерьерных признаков дикоживущих и синантропных грызунов семейства muridae к условиям гор центральной части северного кавказа
На правах рукописи
Емкужева Марита Мухамедовна СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ АДАПТИВНЫХ РЕАКЦИЙ СИСТЕМЫ КРОВИ И ИНТЕРЬЕРНЫХ ПРИЗНАКОВ ДИКОЖИВУЩИХ И СИНАНТРОПНЫХ ГРЫЗУНОВ СЕМЕЙСТВА MURIDAE К УСЛОВИЯМ ГОР ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЧАСТИ СЕВЕРНОГО КАВКАЗА 03.02.08 – экология (биология)
Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
Саратов - 2013
Работа выполнена в лаборатории экологической физиологии Федерального государственного бюджетного учреждения науки Института экологии горных территорий имени А.К. Темботова Кабардино-Балкарского научного центра Российской академии наук
Научный консультант: Темботова Фатимат Асланбиевна, член-корреспондент РАН, доктор биологических наук, профессор, директор ИЭГТ КБНЦ РАН
Официальные оппоненты: Попов Николай Владимирович, доктор биологических наук, профессор, заведующий лабораторией эпизоотологического мониторинга ФГУЗ РосНИПЧИ «Микроб» Семячкина-Глушковская Оксана Валерьевна, доктор биологических наук, доцент, ФГБОУ ВПО «Саратовский государственный университет имени Н.Г. Чернышевского», доцент кафедры фи зиологии человека и животных
Ведущая организация: Федеральное государственное бюджетное учреждение науки Институт экологии растений и животных Уральского отделения РАН
Защита состоится “26” апреля 2013 г. в 10:00 часов на заседании диссер тационного совета Д 212.243.13 ФГБОУ ВПО «Саратовский государственный университет имени Н. Г. Чернышевского» по адресу: 410012, г. Саратов, ул.
Астраханская, д. 83. E-mail: [email protected]. Fax: 8(8452)27-85-29.
С диссертацией можно ознакомиться в Зональной научной библиотеке имени В.А. Артисевич ФГБОУ ВПО «Саратовский государственный универ ситет имени Н.Г. Чернышевского» Автореферат разослан “18” марта 2013 г.
Ученый секретарь диссертационного совета С.А. Невский
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность проблемы. Выявление факторов, механизмов и закономерно стей функционирования и динамики живых систем (популяций, видов, сообществ, экосистем), разработка теории формирования адаптивных стратегий на основе ком плексных исследований экологии, поведения, физиологии и морфологии является одной из важнейших проблем биологии, что отражено в перспективном плане фун даментальных исследований РАН на 2013-2020 гг. В горах, в том числе и на Кавка зе, где на сравнительно небольших территориях представлено большое разнообра зие природных и антропогенных ландшафтов, данная проблема приобретает особую значимость (Соколов, Темботов, 1989;
Темботов и др., 2001;
Темботов, 2003). В адаптации организма к условиям, возникающим при воздействии экстремальных факторов, в частности к гипоксии, самым непосредственным образом участвует сис тема крови, являясь одной из ключевых гомеостатических структур (Ковальчук, Яс требов, 2003;
Гольдберг и др., 2006). Ей принадлежит решающая роль в неспецифи ческих и специфических реакциях организма, определении его резистентности и ре активности (Ястребов и др., 1988;
Ковальчук, Ястребов, 2003).
Значительная научная информация по высотной изменчивости позволила обосновать теорию о двух уровнях адаптации к гипоксии в условиях гор – органном и тканевом (Калабухов, Радионов, 1936;
Шварц и др., 1968;
Большаков, 1972;
Боль шаков, Ковальчук, 1984;
Темботова, 1975;
Темботов, Темботова, 1980;
Темботова и др., 1980, 1983;
Пантелеев и др., 1990;
Morrison, 1963, 1964;
Kostelecka-Myrcha, и др.).
Важно подчеркнуть, что реакции одного и того же вида в разных горных сис темах на сопоставимый уровень парциального давления кислорода имеют сущест венные различия и приспособления млекопитающих к горным условиям актуально рассматривать не только с учетом абсолютных высот, но и высотной поясности (Большаков, 1972;
Темботов, 2002). Наличие на Кавказе сложной высотно-поясной структуры горных ландшафтов и прилежащих равнин обусловливает широкий спектр изменчивости условий обитания видов, что важно для изучения стратегий их адаптаций. При значительном объеме исследований по изучению экологической фи зиологии, в том числе и системы крови млекопитающих Кавказа (Калабухов, 1936;
Темботова, 1974, 1999;
Темботов, 1975, 1977;
Барбашова и др., 1976;
Василенко, Темботова, 1983), ограничены работы по синантропным видам (Темботова и др., 1980) и отсутствуют исследования по сравнительному анализу адаптивных реакций системы крови и интерьерных признаков дикоживущих и синантропных грызунов.
Цель работы: изучить эколого-физиологические особенности системы крови дикоживущих и синантропных видов грызунов и механизмы их адаптации к услови ям гор центральной части Северного Кавказа.
Задачи исследования:
1. Изучить географическую изменчивость показателей системы крови и морфофизиологических параметров синантропных видов (домовой мыши, серой крысы) в связи с градиентом высоты в центральной части Северного Кавказа;
2. Изучить географическую изменчивость показателей системы крови и морфофизиологических параметров дикоживущих видов (малой лесной мыши и по левой мыши) из природных биотопов центральной части Северного Кавказа в связи с градиентом высоты;
3. Провести сравнительный анализ эколого-физиологических механизмов адаптации к условиям гор изученных видов грызунов в центральной части Северно го Кавказа.
Научная новизна. Впервые в условиях центральной части Северного Кавказа проведены комплексные исследования системы крови и морфофизиологических ин дикаторов синантропных (домовая мышь (Mus musculus Linnaeus, 1758), серая крыса (Rattus norvegicus Berkinhout, 1769) и дикоживущих видов (малая лесная мышь (Apodemus (Sylvaemus) uralensis Pallas, 1811), полевая мышь (Apodemus agrarius Pallas), обитающих на разных высотных уровнях исследуемого региона. Выявлены механизмы адаптации на уровне системы крови синантропных видов с разными вы сотными пределами распространения к условиям гор центральной части Северного Кавказа. Показаны различия адаптивной реакции синантропных видов с эвритоп ными видами природных биотопов в градиенте высоты.
Теоретическая и практическая значимость. Результаты настоящего исследова ния носят фундаментальный характер, расширяют и углубляют имеющиеся пред ставления об адаптации мелких млекопитающих на уровне системы крови к услови ям гор и могут быть использованы при изучении микроэволюционных процессов в горах. Результаты диссертации могут быть использованы при составлении баз дан ных по мелким млекопитающим Кавказа.
Объекты исследования наносят существенный экономический ущерб и имеют важное эпидемиологическое значение, изучение их эколого-физиологических осо бенностей, позволяющих им успешно выживать, расширять ареал и существовать рядом с человеком, будет способствовать совершенствованию методов регуляции численности, а также при решении задач охраны окружающей среды.
Апробация работы. Основные результаты исследований доложены и обсужде ны на международных конференциях: «Млекопитающие горных территорий» (Нальчик, 2005, 2007);
«Горные экосистемы и их компоненты» (Нальчик, 2007, 2009;
Сухум, 2012);
5-м форуме молодых ученых Юга России (Нальчик, 2011);
засе даниях Ученого совета ИЭГТ КБНЦ РАН (2005-2012гг.).
Публикации. По теме исследования опубликовано 16 работ, в том числе 3 ста тьи в журнале, рекомендованном Перечнем ВАК РФ.
Декларация личного участия автора. При непосредственном участии автора был собран и обработан материал диссертации, проведена статистическая обработка данных и проанализированы полученные результаты, сделаны обобщения, подго товка публикаций. В совместных публикациях доля автора составила 40-70%.
Структура и объем диссертации. Диссертация изложена на 226 страницах и состоит из введения, 7 глав, выводов, списка литературы, включающего 286 источ ников на русском и иностранных языках. Работа содержит 73 таблицы и 11 рисун ков.
Благодарности. Глубоко и искренне благодарна научному руководителю чл. корр. РАН Ф. А. Темботовой за руководство и создание условий для выполнения данной работы. Благодарна моему наставнику канд. биол. наук, доц., снс лаб. эколо гической физиологии Э.Ж. Темботовой за привитый подход к работе, неоценимую помощь при освоении методов, критические замечания и рекомендации при обсуж дении полученного материла и поддержку на всех этапах работы. Выражаю призна тельность канд. биол. наук Е.П. Кононенко за помощь в освоении статистических методов, сотрудникам лаборатории экологической физиологии ИЭГТ КБНЦ РАН за помощь в сборе и обработке материала, коллегам, участникам многочисленных экс педиций.
Основные положения, выносимые на защиту:
1. Влияние комплекса факторов среды, связанных с высотой местности в цен тральной части Северного Кавказа, на систему крови и интерьерные показатели зна чительно не только для обитателей естественных биотопов (малая лесная мышь, по левая мышь), но и для синантропных видов (домовая мышь, серая крыса).
2. В условиях предгорий (до 1000 м над ур. м.) у обитателей естественных биотопов и синантропных видов эритропоэз костного мозга и показатели перифери ческой крови значительно отличаются при сравнении видов одной экологической группы.
3. В условиях среднегорий у двух видов грызунов (домовая мышь и малая лесная мышь) разных экологических групп установлена сходная адаптивная реакция – увеличение кислородной емкости крови за счет повышения эритропоэтической ак тивности костного мозга, при большей напряженности у вида естественных биото пов. Существенные отличия имеются в способах обеспечения повышенного кисло родного запроса организма в горах.
4. Межвидовые различия по системе крови у изученных видов более прояв ляются в экстремальных условиях на больших высотах, что может свидетельство вать о разных путях приспособления к условиям гор в пределах одного семейства.
СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ
ГЛАВА 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ 1.1. Гематологические исследования млекопитающих в горных системах. Да ется анализ данных литературы, посвященной изменчивости системы крови млеко питающих различных систематических групп в горах, в том числе и объектов иссле дования, с учетом приспособленности видов к условиям гор.
1.2. Распространение, численность, ландшафтная и биотопическая приуроченность изученных видов грызунов на Кавказе. Проведен анализ литературных данных по структуре ареала объектов исследования. Отмечено, что домовая мышь, малая лесная мышь, полевая мышь и серая крыса, имея разную историю освоения Кавказа, характеризуются видоспецифичными особенностями в широтном, долготном и высотном распространении.
ГЛАВА 2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ В качестве объектов исследования были выбраны 4 вида грызунов: домовая мышь, серая крыса, относящиеся к настоящим синантропам (Кучерук, 1988), а также дикоживущие малая лесная мышь и полевая мышь. Выбор объектов исследования обусловлен как экологическими особенностями (синантропные и дикоживущие ви ды), так и высотным распределением видов – серая крыса и полевая мышь в цен тральной части Северного Кавказа ограничены в распространении предгорьями, то гда как малая лесная мышь и домовая мышь заселяют биотопы до 2000 м над ур. м.
и выше. Третья причина – все 4 вида являются представителями одного семейства, что делает сравнительный анализ корректным. В основу настоящей работы положе ны исследования, проведенные с 2003 по 2011 гг. Общий объем материала составил – 599 экз. животных, из них домовых мышей – 164 экз., серых крыс – 56 экз., малых лесных мышей – 252 экз., полевых мышей – 127 экз.
Сбор материала производился в четырех точках (рис. 1.): пос. Эльбрус (GPS координат: 4315с.ш.;
4233 в.д., 1800 м над ур. м.), с. Бедык (4351 с.ш., 4315 в.д., 1000 м над ур. м.), с. Псынадаха (4351 с.ш., 4314 в.д., 700 м над ур. м.), г. Нальчик (4330 с.ш., 4320 в.д., 510 м над ур. м.). Все исследования проводили в благопри ятный теплый период.
Рис. 1 – Места сбора материала В данной работе изучались взрослые особи без признаков патологии. Относи тельный возраст животных определяли по весу тела и стертости зубов (Клевезаль, 2007). У каждой особи определены пол, масса тела, состояние генеративных орга нов, проводился учет экто – и эндопаразитов.
Кровь получали после слабого наркоза (эфир) при вскрытии кровеносных со судов в бюкс с гепарином, костный мозг – сразу после забоя животного из бедрен ной кости (Тодоров, 1968). Препараты костного мозга красили комбинированным методом по Май-Грюнвальду и Романовскому-Гимза. Морфологический анализ кле ток костного мозга, соотношение лейкобластного и эритробластного ряда, эритроб ластограмма изучались на препаратах костного мозга (Воробьев, 1985;
Берчану, 1985).
Ретикулоциты крови и их состав изучали по Е. Н. Мосягиной (1962) на микро препаратах, окрашенных 1% раствором бриллиант-крезилблау в физиологическом растворе (pH=7,8). Расчет проводили на 10 тыс. эритроцитов. По степени зрелости различали 5 групп ретикулоцитов по Л. Гейльмейеру (Тодоров, 1968).
Количество гемоглобина (HGB, г/л) определяли унифицированным гемогло бинцианидным методом на гемоглобинометре фотометрическом МиниГЕМ-540, ге матокритное число (HCT, об.%) – микрометодом на гематокритной центрифуге СМ 70, подсчет количества эритроцитов (RBC в 1 мкл) и лейкоцитов (WBC в 1 мкл) проводился в камере Горяева. Диаметр эритроцитов () измерялся прямым микро метрическим методом с помощью винтового окуляр-микрометра МАВ 1-16х на су хих окрашенных препаратах крови, с использованием микроскопа Микмед-5 с мас ляной иммерсией, окуляр 10, объектив 100. Определяли диаметр 100 различных эритроцитов, результаты распределяли по группам по величине диаметра эритроци тов. На основании этих данных строили кривую распределения эритроцитов по ве личине – кривую Прайс-Джонса (Тодоров, 1968).
Определяли среднее содержание гемоглобина в эритроците (MCH) в пико граммах (пг), среднюю концентрацию гемоглобина в эритроците (MCHC) в %, сред ний объем эритроцита (MCV) в кубических микрометрах (мкм3) (Берчану, 1985;
Во робьев, 1985;
Иванова, 1995;
Риган и др., 2000). Лейкоцитарную формулу определя ли на окрашенных препаратах крови на 100 клеток и выражали в виде процентного соотношения отдельных видов лейкоцитов и абсолютного их числа в 1 мм 3 крови (Кост, 1968). Методом морфофизиологических индикаторов (Шварц и др., 1968) рассчитывали индексы селезенки, надпочечника, почки, печени, сердца и легких.
Статистическая обработка полученных результатов проводилась с применени ем пакета прикладных программ STATISTICA-7 следующими статистическими ме тодами: 1) стандартные описательные статистики;
2) непараметрические методы: U– критерий Манна-Уитни, ранговый дисперсионный анализ Краскела-Уоллиса;
3) дискриминантный анализ;
4) кластерный анализ. Различия между выборками счита ли достоверными при p0.05. Во всех случаях сравнения проводилась проверка нормальности распределения, равенства дисперсий.
ГЛАВА 3. ВНУТРИВИДОВАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ГЕМАТОЛОГИЧЕСКИХ И МОРФОФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПАРАМЕТРОВ ДОМОВОЙ МЫШИ В ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЧАСТИ СЕВЕРНОГО КАВКАЗА Изменчивость системы крови и показателей внутренних органов домовой мыши в градиенте высоты изучалась путем сравнения трех выборок данного вида с разных высотных уровней.
3.1. Изменчивость параметров эритрона M. musculus в градиенте высоты Костный мозг. Эритропоэз. Исследование кроветворной функции показало, что костный мозг домовой мыши из трех выборок (предгорье –500 м и 700 м над ур.
м., среднегорье – 1800 м над ур. м.) представлен типичными клетками. Эритропо этическая активность костного мозга выше у животных в среднегорье (рис. 2), чем у двух выборок из предгорий, также выше содержание эритробластов и базофильных нормобластов, т.е. наиболее молодых клеток эритрограммы (p0.00). Содержание наиболее зрелых клеток эритроидного ряда – оксифильных нормобластов (рис. 3) достоверно ниже в среднегорьях, чем в предгорьях (рис. 3). О напряженности эри тропоэза свидетельствует и увеличенное количество митозов в эритроидных клетках костного мозга. Критерием Краскела-Уоллиса установлено влияние комплекса фак торов в условиях гор на все изученные показатели эритропоэза костного мозга.
22 21, 21 19, 19, 19 18, 16, (%) 17 16, Нальчик, 500 м Псынадаха, 700 м Эльбрус, 1800 м над ур. м. над ур. м. над ур. м самцы самки Рис. 2. Общее количество клеток эритробластного ряда в костном мозге домовой мыши в центральной части Северного Кавказа 65 63, 60, 60 49,17 53, 51,38 52, 40 30, 30, 30, 31, 28, 25, (%) 15,75 15, 13, 13, 20 9,92 9, 10 1,73 2, 1,79 0,85 1, (16) (9) (18) (8) (17) (17) Нальчик, 500 м над Псынадаха, 700 м Эльбрус, 1800 м над ур. м. над ур. м. ур. м.
1 2 3 Рис. 3. Парциальная эритрограмма домовой мыши в центральной части Северного Кавказа 1-эритробласты;
2-базофильные, 3-полихроматофильные и 4-оксифильные нормобласты.
В скобках количество животных Ретикулоциты. Результаты исследования ретикулоцитов крови домовой мы ши из предгорий (700 м над ур. м.) и среднегорий (1800 м над ур. м.) показали, что общее их количество высокое, отмечается наличие всех четырех стадий. Но в усло виях среднегорий в периферическую кровь домовой мыши поступает больше рети кулоцитов (39.53‰ у самцов и 39.80‰ у самок), чем в предгорьях (29.95‰ и 33.35‰, соответственно). Отмечен левый сдвиг ретикулоцитарного ряда у живот ных из среднегорий, что подтверждает большую активность эритропоэза костного мозга.
Периферическая кровь. Сравнительный анализ показателей периферической крови трех выборок домовой мыши показал, что содержание гемоглобина выше в среднегорьях у особей обоих полов и достигает 159.37 г/л у самцов 160.64 г/л у са мок. Количество эритроцитов в условиях среднегорий (1800 м над ур. м.) близкое по своим значениям к показателям в предгорьях. В условиях среднегорий эритроциты более насыщены гемоглобином, о чем свидетельствует среднее его содержание в эритроците.
Дискриминантный анализ двух предгорных выборок (500 и 700 м над ур. м.) по показателям периферической крови достоверных различий не выявил. При срав нении домовых мышей из предгорий и среднегорий выявлены достоверно разли чающие признаки периферической крови: у самцов диаметр и объем эритроцитов, у самок – гемоглобин и эритроциты при высоком проценте корректной дискримина ции (85%).
Морфологический анализ эритроцитов трех изученных выборок показал, что они нормохромные, полихромазия выражена. В условиях среднегорий число поли хроматофильных эритроцитов выше, чем в предгорьях, что согласуется с данными по ретикулоцитам. В эритроцитах домовой мыши в предгорьях и среднегорьях об наружено наличие телец Хауелла-Жолли. Их встречаемость в среднегорьях значи тельно выше (12.96% на высоте 1800 м над ур. м. и 3.12% - на 700 м над ур. м.), что, видимо, объясняется неспособностью макрофагов полностью удалить остатки ядер ного материала в связи с их ускоренным выбросом костным мозгом в перифериче скую кровь (Гольдберг, Гольдберг, 1975;
Риган и др., 2000).
Половой диморфизм по изученным параметрам системы крови домовой мыши в условиях предгорий и среднегорий слабо выражен.
3.2. Изменчивость параметров лейкоцитарной системы M. musculus в гради енте высоты. Содержание лейкоцитов в периферической крови у изученных домо вых мышей в центральной части Северного Кавказа невысокое и имеет тенденцию к повышению в среднегорьях. В лейкограмме животных из предгорий (500 м над ур.
м.) большую долю клеток составляют лимфоциты (61.20% у самцов и 60.27% у са мок). В результате анализа данных по лейкоцитарной системе крови домовой мыши установлены количественно-качественные изменения в иммунологических показа телях крови, которые выражены уже при небольшом перепаде высот в 200 м в пред горьях и более ярко проявляются в среднегорьях. При этом снижается специфиче ская реакция иммунной системы организма (содержание лимфоцитов), что компен сируется повышением неспецифической защитной системой крови (содержание нейтрофильных гранулоцитов) и фагоцитарной активностью моноцитов, отражаю щие адаптивный ответ и обеспечивающие устойчивое функционирование организ ма. Различия по полу слабо выражены.
3.3. Изменчивость параметров морфофизиологических показателей M.
musculus в градиенте высоты. Из полученных данных следует, что масса тела осо бей обоих полов домовой мыши подвержена географической изменчивости: на больших высотах масса тела животных больше. Относительные размеры сердца у самцов и у самок не обнаруживают изменений, т.е. перепад высот в 200 и 1300 м не вызывает пропорционального изменения размеров сердца M. musculus. Индекс лег ких у самцов практически стабилен и не отличается во всех случаях сравнения;
у самок же, наоборот, прослеживается прямая зависимость – увеличение индекса лег ких при увеличении высоты местности. Максимальные значения абсолютной массы почек у самцов и самок отмечены на уровне 1800 м над ур. м. Относительные раз меры почки у исследованных домовых мышей близки по своим значениям, что сви детельствует о сходном уровне метаболизма. Сравнение трех выборок показывает более высокие показатели абсолютных размеров печени в среднегорьях (достоверно у самцов, на уровне тенденции у самок), тогда как индекс органа значительно не из меняется.
ГЛАВА 4. ВНУТРИВИДОВАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ГЕМАТОЛОГИЧЕСКИХ И МОРФОФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПАРАМЕТРОВ МАЛОЙ ЛЕСНОЙ МЫШИ В ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЧАСТИ СЕВЕРНОГО КАВКАЗА 4.1. Изменчивость параметров эритрона A. uralensis в градиенте высоты.
Костный мозг. Эритропоэз. Исследование эритропоэза костного мозга малой лесной мыши на разных высотных уровнях (предгорья, 500 и 700 м над ур. м. и среднегорья, 1800 м над ур. м.) показало, что эритропоэтическая активность костно го мозга животных из среднегорий выше, чем у двух выборок из предгорий. Об этом свидетельствуют высокие показатели общего количества эритроидных клеток в ко стном мозге (рис. 4), повышение содержания наиболее молодых клеток эритроидно го ряда – эритробластов и увеличение числа митозов у A. uralensis из среднегорий, по сравнению с особями из предгорий.
23, 22, 19 16, 15, (%) 15 12, 11, Нальчик, 500 м над Псынадаха, 700 м над Эльбрус, 1800 м над ур.м. ур. м. ур. м.
самцы самки Рис. 4. Общее количество клеток эритробластного ряда в костном мозге A. uralensis в центральной части Северного Кавказа Половые различия по эритропоэзу костного мозга выражены слабо.
Ретикулоциты. Общее количество ретикулоцитов, поступающих в перифери ческую кровь, в целом у особей всех трех выборок высокое. Их содержание в пред горьях на 500 м над ур. м. составляет 38.72‰ у самцов, 34.49‰ у самок, на 700 м над ур. м. – 35.29‰ и 31.50‰, в среднегорьях – 24.46‰ и 24.48‰, соответственно.
Полученные данные свидетельствуют об изменчивости качественного состава ретикулоцитов. У двух выборок с больших высот (700 и 1800 м над ур. м.) в отличие от выборки с 500 м над ур. м. встречаются ретикулоциты всех четырех стадий, в том числе и самые молодые формы (I стадия), что указывает на активность кроветворе ния. По изученным параметрам отмечается незначительный половой диморфизм.
Периферическая кровь. Результаты сравнения показателей крови трех выборок с разных высот свидетельствуют, что у животных из среднегорий выше число эрит роцитов (9.220 у самцов и 9.166 млн. у самок), содержание гемоглобина (158.40 г/л и 161.91 г/л, соответственно) и гематокритное число, что отмечено и другими автора ми (Калабухов, Радионов, 1936;
Темботова и др., 1980) по лесным мышам на Кавка зе. Диаметр эритроцитов имеет обратные значения – их размеры меньше, чем у обе их выборок из предгорий. При этом они более насыщены гемоглобином, о чем сви детельствует увеличение концентрации гемоглобина и его содержания в эритроци тах.
Морфологический анализ показал, что в основном у всех трех выборок эрит роциты нормохромные, полихромазия выражена. В эритроцитах A. uralensis всех выборок обнаружены тельца Хауэлла-Жолли, но их встречаемость у животных из среднегорий значительно выше.
4.2. Изменчивость параметров лейкоцитарной системы A. uralensis в гради енте высоты. Содержание лейкоцитов в периферической крови у изученных трех выборок невысокое, в среднегорьях наблюдается тенденция к снижению их количе ства. Большую долю клеток в лейкоформуле составляют лимфоциты (у самцов 57 71%, у самок 52-62%) у особей всех трех выборок. Во всех случаях сравнения из менчивость у самцов более выражена, чем у самок. В условиях среднегорий, по сравнению с предгорьями у малой лесной мыши значительно увеличивается содер жание лимфоцитов, снижается число нейтрофилов и моноцитов.
Выявлено влияние комплекса факторов среды на разных высотах центральной части Северного Кавказа на показатели лейкоцитарной системы A. uralensis: у сам цов – на содержание лейкоцитов, процентное и абсолютное число лимфоцитов и моноцитов, сегментоядерных нейтрофилов, а также на абсолютное число палочкоя дерных нейтрофилов;
а у самок – на процентное содержание лимфоцитов и палоч коядерных нейтрофилов.
4.3. Изменчивость параметров морфофизиологических показателей A.
uralensis в градиенте высоты. Масса тела малой лесной мыши выше у самцов в предгорье (500 м над ур. м.), чем в среднегорье (1800 м над ур. м.), у самок – на од ном уровне. Индекс сердца повышается уже в предгорье при перепаде высот в 200 м и сохраняется в среднегорье (1800 м над ур. м.). Наши данные показывают, что ги пертрофия сердца отмечается в среднегорьях (p0.000). Индексы печени, почки, надпочечника малой лесной мыши в условиях предгорья и среднегорья сходные.
ГЛАВА 5. ВНУТРИВИДОВАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ГЕМАТОЛОГИЧЕСКИХ И МОРФОФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПАРАМЕТРОВ СЕРОЙ КРЫСЫ В ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЧАСТИ СЕВЕРНОГО КАВКАЗА 5.1. Изменчивость параметров эритрона R. norvegicus в градиенте высоты.
Костный мозг. Эритропоэз. Сравнительное исследование эритропоэтической активности костного мозга серой крысы в предгорьях на высоте 500, 700 м над ур.
м. и в среднегорьях на 1000 м над ур. м. показало, что предгорные выборки характе ризуются близкими показателями, а в среднегорьях наблюдается тенденция к повы шению кроветворной функции костного мозга (рис. 5). В парциальной эритрограмме двух предгорных выборок различия выражены: у животных с высоты 700 м над ур.
м. снижается содержание базофильных нормобластов, увеличивается содержание полихроматофильных нормобластов и снижается число оксифильных (зрелые) нор мобластов.
Ретикулоциты. Содержание ретикулоцитов в периферической крови высокое у животных из трех точек, и наиболее высокими показателями (45.28 ‰ у самцов и 38.50 ‰ у самок) характеризуется выборка с 1000 м над ур. м.
Периферическая кровь. Содержание гемоглобина в периферической крови R.
norvegicus двух предгорных выборок имеет близкие значения (у самцов 145.37 и 140.00 г/л;
у самок 142.00 и 137.83 г/л), тогда как количество эритроцитов несколько ниже у животных с 700 м над ур. м., что обеспечивает большее насыщение эритро цитов гемоглобином животных с этой высоты.
25 20, 18, 17,31 17,70 17,07 17, (%) Нальчик, предгорья Псынадаха,предгорья Бедык, предгорья 500 м над ур.м. 700 м над ур. м. 1000 м над ур. м.
самцы самки Рис. 5. Общее количество клеток эритробластного ряда в костном мозге R. norvegicus в центральной части Северного Кавказа В среднегорьях (1000 м над ур. м.) наблюдается тенденция к повышению со держания гемоглобина в периферической крови. Количество эритроцитов остается на уровне показателей предгорий при крупных их размерах (диаметр, объем) во всех трех выборках.
5.2. Изменчивость лейкоцитарной системы R. norvegicus в градиенте высо ты. В содержании лейкоцитов периферической крови R. norvegicus в предгорьях (500 и 700 м над ур. м.) и среднегорьях (1000 м над ур. м.) центральной части Се верного Кавказа наблюдается высокая вариабельность, что отмечается у данного вида и на других территориях (Калабухов, 1969). Причем у животных из среднего рий меньшее количество лейкоцитов. Лейкограмма не имеет ярко выраженного лимфоцитарного профиля, что свидетельствует о возрастании специфической реак тивности организма в условиях среднегорий.
5.3. Изменчивость параметров морфофизиологических показателей R. norvegicus в градиенте высоты. По результатам исследований трех выбо рок серой крысы увеличение относительного веса с увеличением высоты над ур. м.
отмечено у самок по надпочечникам, что указывает на напряжение организма у жи вотных с большей высоты. У самцов трех выборок индекс надпочечника практиче ски стабилен. Размеры сердца не обнаруживают гипертрофии с увеличением высо ты, что указывает на отсутствие нагрузки на сердечную мышцу.
ГЛАВА 6. ВНУТРИВИДОВАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ГЕМАТОЛОГИЧЕСКИХ И МОРФОФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПАРАМЕТРОВ ПОЛЕВОЙ МЫШИ В ЦЕНТРАЛЬНОЙ ЧАСТИ СЕВЕРНОГО КАВКАЗА 6.1. Изменчивость параметров эритрона A. agrarius в градиенте высоты.
Костный мозг. Эритропоэз. Общее количество эритроидных клеток в костном моз ге полевой мыши в предгорьях на высоте 500 м над ур. м. составляет 16.74% у сам цов и 16.70% у самок. С увеличением высоты местности до 700 м над ур. м. данный показатель значительных изменений не претерпевает (рис. 6);
в лейкограмме отме чается возрастание (рис. 7) доли молодых клеток (эритробласты, базофильные нор мобласты).
16, 17, 16, 16, (% ) Нальчик, 500 м над ур.м. Псынадаха, 700 м над ур.м.
самцы самки Рис. 6. Общее количество клеток эритробластного ряда в костном мозге A. agrarius в предгорьях центральной части Северного Кавказа 58, 54,49 57, 51, 33, 40 35, 26, 25, (%) 20 13, 10, 8, 8, 5, 10 6, 3,39 3, Нальчик, 500 м над ур.м. Псынадаха, 700 м над ур.м.
1 2 3 Рис. 7. Парциальная эритрограмма A. agrarius в предгорьях центральной части Северного Кавказа 1-эритробласты;
2-базофильные, 3-полихроматофильные и 4-оксифильные нормобласты Об этом свидетельствуют и результаты дискриминантного анализа: у самцов две выборки статистически значимо различают эритробласты, у самок – эритробла сты и оксифильные нормобласты. Качество модели и процент корректной дискри минации высокие в обеих моделях.
Ретикулоциты. Общее количество ретикулоцитов в периферической крови в целом у особей двух выборок высокое, но при этом отмечается снижение их числа с увеличением высоты местности.
Периферическая кровь. У полевой мыши в предгорьях на высоте 500 м над ур.
м. содержание гемоглобина в крови составляет у самцов 141.98 и 138.78 г/л у самок, число эритроцитов – 7.950 и 7.752 млн., соответственно. На высоте 700 м над ур. м.
значительно повышается содержание гемоглобина (p0.000, p0.000) и число эритроцитов (p0.000, p0.000), что обусловливает сходную степень насыщения эритроцитов гемоглобином у особей двух выборок. Увеличивается гематокритный показатель, особенно у самцов, что обеспечивается за счет повышения количества и объема эритроцитов. По размеру эритроциты крупные. При этом диаметр эритроци тов сохраняется у животных из двух выборок на одном уровне, т.е. изменчивость диаметра и среднего объема эритроцитов разнонаправлена. Результаты дискрими нантного анализа, как и дисперсионного, показали большее различение самцов двух выборок, нежели самок. Половой диморфизм более выражен на высоте 700 м над ур.
м.
6.2. Изменчивость лейкоцитарной системы A. agrarius в градиенте высоты.
С увеличением высоты местности (окр. с. Псынадаха) у самцов полевой мыши от мечается снижение содержания в периферической крови лейкоцитов, статистически значимое у самок. В лейкограмме сохраняется лимфоцитарный профиль и соотно шение лимфоцитов и сегментоядерных нейтрофилов полевых мышей из выборки 700 м над ур. м. остается на уровне таковых животных с 500 м над ур. м. Это свиде тельствует о преобладании специфической составляющей в иммунных реакциях по левых мышей. Следует отметить незначительное снижение содержания палочкоя дерных нейтрофилов, моноцитов и повышение количества эозинофилов у особей с 700 м над ур. м. Половые различия по лейкоцитарной системе более выражены у животных с меньшей высоты.
6.3. Изменчивость морфофизиологических показателей A. agrarius в градиен те высоты. Полученные результаты свидетельствуют об изменчивости массы тела полевой мыши в центральной части Северного Кавказа;
с увеличением высоты ме стности с 500 до 700 м над ур. м. наблюдается снижение массы тела зверьков, что не согласуется с известным правилом Бергмана. Значимое увеличение относительного и абсолютного веса с повышением высоты над ур. м. отмечено по надпочечникам, что указывает на напряжение организма у животных с большей высоты. Известно, что при приспособлении к неблагоприятным условиям среды наблюдается повыше ние индексов надпочечников и понижение индексов печени (Мухачева, 1997;
Игна това, Христофорова, 2003). По нашим данным, относительные размеры печени практически стабильны у самцов и несколько снижаются у самок с большей высоты.
Обобщая данные, полученные в ходе анализа интерьерных характеристик по левой мыши с 500 и 700 м над ур. м., можно заключить: при адаптации полевой мыши к высоте 700 м над ур. м. интенсификации обменных процессов и двигатель ной активности с увеличением высоты не наблюдается, что находит выражение в стабильных значениях индексов почки и сердца.
ГЛАВА 7. СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ СИСТЕМЫ КРОВИ ИССЛЕДОВАННЫХ СИНАНТРОПНЫХ И ДИКОЖИВУЩИХ ВИДОВ ГРЫЗУНОВ Сравнение эколого-физиологических механизмов адаптации четырех видов грызунов (вселенцев гор) методами многомерного анализа показало, что пути адап тации на уровне системы крови к условиям гор центральной части Северного Кавка за имеют существенные различия, которые больше проявляются с набором высоты местности. Так, у двух синантропных видов R. norvegicus и M. musculus на одной высоте установлены межвидовые различия по системе крови: у серой крысы на вы соте 500 м над ур. м. несколько выше эритропоэтическая активность костного мозга и число эритроцитов периферической крови. Эритроциты крупнее (диаметр, сред ний объем эритроцитов) и более насыщены гемоглобином (среднее содержание ге моглобина в эритроците). При общих адаптивных реакциях двух синантропных ви дов на увеличение высоты, межвидовые различия в периферической крови в усло виях предгорий центральной части Северного Кавказа на высоте 700 м над ур. м.
также выражены: у домовой мыши отмечено повышение активности эритропоэза костного мозга, тогда как у серой крысы подобной активизации кроветворения не наблюдается. Дискриминантный анализ по признакам костного мозга показал высо кую степень различения серой крысы и домовой мыши как на 500, так и на 700 м над ур. м., что подтверждает результаты критерия Манна-Уитни. Следует отметить, что качество модели выше на большей высоте и справедливо в случае сравнения самцов и самок.
M. musculus и A. uralensis в среднегорьях характеризуются более высокой ак тивностью эритропоэза костного мозга, чем в среднегорьях. Высокий эритропоэз A.
uralensis в среднегорьях обеспечивает большее количество эритроцитов в перифе рической крови, по сравнению с M. musculus. Однако число ретикулоцитов, посту пивших в периферическую кровь, выше у домовой мыши, что, возможно, свиде тельствует об ускоренной регенерации крови вида. Это согласуется с гипотезой Я. Г.
Ужанского (1968) об эффекте эритродиереза, который в свою очередь должен при водить к увеличению числа ретикулоцитов. Установлено (Скоркина, 2003), что эф фект эритродиереза на фоне ретикулоцитоза обусловлен сохранением способности костного мозга к развитию компенсаторных приспособлений как стереотипной ре акции системы красной крови на стрессирование. Стимуляция эритропоэза продук тами разрушения старых эритроцитов и гипоксией способствует переходу эритропо эза на качественно новый уровень, заключающийся в переводе системы на эконом ный режим функционирования (меньшее количество эритроцитов, но более насы щенных гемоглобином), что имеет защитное значение (Скоркина, 2003). При этом механизмы повышения кислородной емкости крови для обеспечения повышенного кислородного запроса организма в горах разные: у A. uralensis – за счет большого числа мелких эритроцитов (соответственно повышения содержания гемоглобина в крови), а у M. musculus – насыщенных гемоглобином эритроцитов без изменения их количества. Следует отметить, что домовая мышь характеризуется сравнительно крупным индексом сердца, как в предгорьях, так и в среднегорьях, и их показатели сопоставимы с таковыми малой лесной мыши в среднегорьях, что также свидетель ствует о видоспецифичной реакции синантропного вида к условиям гор Кавказа.
При сравнении всех четырех видов выявлено следующее. У видов A. agrarius и R. norvegicus, не поднимающихся высоко в горы, при перепаде высоты в 200 м над ур. м. в предгорьях значительной активизации кроветворения и повышения кисло родной емкости крови не наблюдается. При этом следует отметить, что оба вида ха рактеризуются крупными размерами эритроцитов, циркуляция которых в кровенос ном русле более сложна. Количество эритроцитов в 1 мкл. крови у видов значитель но различается.
В наиболее благоприятных условиях предгорий по степени уменьшения ак тивности эритропоэза (кроветворения) все четыре вида выстраиваются в ряд: серая крысаполевая мышьдомовая мышьмалая лесная мышь. В среднегорьях, при повышении активности эритропоэза у всех трех видов, этот ряд выглядит иначе: ма лая лесная мышьдомовая мышьсерая крыса (на нижней границе среднегорий).
Причем A. uralensis активность эритропоэза повышается почти в два раза, т.е. можно констатировать, что костный мозг работает с напряжением, тогда как у домовой – в более экономном режиме, что отмечено выше.
В предгорьях самые крупные эритроциты с максимальными значениями на сыщения их гемоглобином продуцируются костным мозгом серой крысы;
несколько меньших размеров занимающие промежуточное положение по степени содержания в них гемоглобина – эритроциты полевой мыши;
два других вида близки по показа телям диаметра, насыщенности эритроцитов гемоглобином и характеризуются ми нимальными значениями этих показателей. В среднегорьях диаметр эритроцитов домовой и малой лесной мыши уменьшается, в отличие от серой крысы.
Суммируя полученные данные, следует заключить, что адаптация к средне горьям: у серой крысы идет на тканевом уровне по пути макроцитоза при отсут ствии увеличения индекса сердца, что характеризует вид как нового вселенца гор (1);
у домовой мыши на тканевом уровне – за счет эритродиереза, при практически отсутствующих изменения индекса сердца (2);
у малой лесной мыши на органно тканевом – по пути микроцитоза при увеличении индекса сердца (3).
Кластерный анализ на основании дистанции Махаланобиса по 20 показателям системы крови четырех видов грызунов семейства Muridae в градиенте высоты (предгорья, среднегорья) показал выделение двух кластеров (рисунок 8), один из ко торых составляют домовые мыши c трех высот, что свидетельствует об особенно стях адаптивной реакций системы крови домовой мыши на высотный градиент. Во втором кластере имеется группа, которую образуют малая лесная мышь, серая кры са, полевая мышь из предгорий на высоте 500 м над ур. м.;
два вида (серая крысы и малая лесная мышь) с высоты 700 м над ур. м. также образуют одну группу. На уровне 1800 м над ур. м. виды не объединяются. Выше сказанное свидетельствует о том, что межвидовые различия и высота местности прямо пропорциональны. Кроме того, в выборках самцы и самки объединяются в первую очередь, т.е. половая из менчивость менее выражена, чем географическая и межвидовая.
Tree Diagram for 22 Variables Ward`s method Euclidean distances Linkage Distance 12 11 10 9 8 7 20 19 6 5 21 16 15 4 3 22 18 17 14 13 2 Рис. 8. Кластерный анализ 22 групп животных на основе комплекса гематологических факторов по дистанции Махалонобиса (размерность 2) 1,3,5 – самцы и 2,4,6 – самки A. uralensis из окр. Нальчика, Псынадаха, Эльбруса;
7,9,11 – самцы и 8,10,12 – самки M. musculus из окр. Нальчика, Псынадаха, Эльбруса;
13,15,21 – самцы и 14,16,22 – самки R. norvegicus из окр. Нальчика, Псынадаха, Бедыка;
17, 19 – самцы и 18,20 – самки A. agrarius из окр. Нальчика, Псынадаха ВЫВОДЫ 1. Домовая мышь в условиях среднегорий в сравнении с предгорьями централь ной части Северного Кавказа характеризуется высокой эритропоэтической активно стью костного мозга, большим числом ретикулоцитов, поступающих в перифериче скую кровь, что сопровождается более высоким содержанием гемоглобина в крови, за счет более крупных по объему эритроцитов, без увеличения их количества. При этом изменения индекса сердца не выявлено, который высокий в предгорьях и сред негорьях.
2. У малой лесной мыши выявлена значительно более высокая эритропоэтиче ская активность костного мозга в среднегорьях в сравнении с предгорьями, выше и показатели периферической крови (число эритроцитов, содержание гемоглобина в крови, насыщение эритроцитов гемоглобином, гематокритный показатель), что оп ределяет большую кислородную емкость циркулирующей крови. Повышение ки слородной емкости крови сопровождается увеличением индекса сердца.
3. У серой крысы в предгорьях центральной части Северного Кавказа с неболь шим перепадом высоты местности активизации кроветворения не обнаружено, что отражается в близких показателях поступления ретикулоцитов из костного мозга в периферическую кровь. При этом количество эритроцитов у животных на высоте 700 м над ур. м. несколько меньше и они более насыщены гемоглобином, чем на вы соте 500 м над ур. м.
4. Перепад высоты местности в 200 м над ур. м. у полевой мыши со стороны эритрона не вызывает значительной активации эритропоэза костного мозга;
в пери ферической крови увеличивается концентрация гемоглобина и число эритроцитов, при этом степень насыщения эритроцитов гемоглобином не изменяется.
5. В условиях среднегорий центральной части Северного Кавказа синантропная домовая мышь, в отличие от дикоживущей малой лесной мыши, при включении ме ханизмов, увеличивающих доставку кислорода к тканям («борьба за кислород»), ха рактеризуется изменениями на тканевом уровне, тогда как малая лесная мышь – на органно-тканевом. Обоим видам, имеющим широкое распространение, в том числе и в высотном градиенте, на Кавказе в среднегорьях свойственно увеличение эритро поэтической активности костного мозга и общего содержания гемоглобина крови.
При этом повышенный кислородный запрос организма синантропного вида обеспе чивается экономным режимом функционирования системы (эффект эритродиереза), а у дикоживущего вида – продукцией большого числа мелких эритроцитов (эритроцитоз).
6. При незначительном перепаде высот (200 м над ур. м.) в пределах предгорий центральной части Северного Кавказа не выявлены значительные изменения в сис теме крови A. agrarius и R. norvegicus – увеличения эритропоэтической активности костного мозга и повышения кислородной емкости крови.
7. Домовая мышь по показателям системы крови имеет видоспецифичную адап тивную реакцию к условиям гор, что ее существенно обособляет от остальных трех видов более близких между собой.
СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ
* – публикации в изданиях, рекомендованных Перечнем ВАК РФ 1. Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Колган Н.С., Емкужева М.М. Гематологиче ская оценка эффективности гомеостаза природных популяций мелких млекопи тающих в условиях техногенных экосистем // Об основах системного взаимо действия человека и окружающей среды: сб. науч. тр. Майкоп. 2003. С. 259-262.
2. Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Емкужева М.М. Малая лесная мышь в техно генных и природных условиях на Центральном Кавказе // Проблемы экологии горных территорий: сб. науч. тр. Нальчик. 2004. С. 133–141.
3. Емкужева М.М. Адаптации незимоспящих млекопитающих к горным услови ям // Устойчивое развитие горных территорий: проблемы и перспективы инте грации науки и образования: материалы V междунар. конф., Владикавказ. Изд во «Терек», 2004. С. 466–467.
4. Темботов А.К., Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Емкужева М.М. Влияние гра диента высоты местности на гематологические показатели одного из широко распространенных видов грызунов – малой лесной мыши (MURIDAE, RODENTIA) на Центральном Кавказе // Млекопитающие горных территорий:
материалы междунар. конф., М.: КМК, 2005. С. 169–174.
5. Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Темботов А.А., Емкужева М.М. Изменчи вость морфофизиологических показателей малой лесной мыши (APODEMUS URALENSIS PALL.) на Центральном Кавказе в связи с градиентом высоты // Млекопитающие горных территорий: материалы междунар. конф., М.: КМК, 2005. С. 182–186.
6. Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Емкужева М.М. Морфофизиологические показатели домовой мыши (MUS MUSCULUS L.) на разных высотных уровнях Центрального Кавказа // Проблемы экологии горных территорий: сб. науч. тр.
М.: КМК, 2006. С. 111–116.
7. Емкужева М.М., Темботова Э.Ж. Современное распространение серой крысы Rattus norvegicus Berk, 1769 (MURIDAE, RODENTIA) на Кавказском перешейке // Проблемы экологии горных территорий: сб. науч. тр. КМК, 2006. С. 34–39.
Мазлоев, Г.А., Емкужева М.М. Распространение серой крысы Rattus 8.
norvegicus Berk, 1969 (MURIDAE, RODENTIA) и ее значение в природных зоо нозах экосистем Центрального Кавказа // Проблемы экологии горных террито рий: сб. науч. тр. М.: КМК, 2006. С. 56–58.
9. Темботова Э.Ж., Емкужева М.М., Темботова Ф.А. Эколого-физиологический анализ эритрона домовой мыши (MUS MUSCULUS L.) в условиях высотной по ясности Центрального Кавказа // Млекопитающие горных территорий: материа лы междунар. конф., М.: КМК, 2007. С. 315–323.
10. Темботова Э.Ж, Емкужева М.М, Темботова Ф.А. Внутрипопуляционная из менчивость (сезонная, половая) морфофизиологических параметров домовой мыши (MURIDAE, RODENTIA) в предгорьях Центрального Кавказа // Горные экосистемы и их компоненты: материалы междунар. конф., М.: КМК, 2007. Т.3.
С. 213–126.
11. *Темботов А.К., Темботова Э.Ж., Емкужева М.М., Темботова Ф.А. Изменчи вость гематологических параметров домовой мыши (MUS MUSCULUS L.) в предгорьях Центрального Кавказа // Успехи современной биологии. 2009. Т.
129, № 4., С. 370–378.
12. Темботова Э.Ж., Емкужева М.М., Берсекова З.А., Темботова Ф.А. Иммуно логические показатели крови домовой мыши (MUS MUSCULUS L.) в условиях Центрального Кавказа // Животный мир горный территорий: материалы между нар. конф., М.: КМК, 2009. С. 472–478.
13. Темботова Э.Ж., Емкужева М.М., Темботова Ф.А. Сезонная динамика харак теристик кроветворной ткани и периферической крови домовой мыши (MUS MUSCULUS L.) в предгорьях и среднегорьях Центрального Кавказа // Терио фауна России и сопредельных территорий: материалы междунар. совещ. (IX Съезд Териологического общества при РАН). М.: КМК, 2011. С. 476.
14. *Емкужева М.М., Темботова Э.Ж., Берсекова З.А., Темботова Ф.А. Сезонная и половая изменчивость показателей лейкоцитарного состава крови домовой мыши (MURIDAE, RODENTIA) в среднегорьях Центрального Кавказа // Извес тия Самарского научного центра Российской академии наук. 2011. Т. 13 (39).
№1 (5). С. 1083–1088.
15. Емкужева М.М., Темботова Ф.А. Адаптивные механизмы системы крови грызунов разных экологических групп к условиям гор Центрального Кавказа // Горные экосистемы и их компоненты: материалы IV междунар. конф., Нальчик:
Изд-во ООО «Полиграфсервис и Т», 2012. С. 60–62.
16. *Темботова Э.Ж., М.М. Емкужева, З.А. Берсекова, Чапаев А.Х., Боттаева З.
Х. Сезонная изменчивость морфофизиологических параметров домовой мыши (MURIDAE, RODENTIA) на Центральном Кавказе // Известия Кабардино Балкарского научного центра Российской академии наук. 2013. №1. (51). С.
206–211.
ЛР №040940 от 04.02. Подписано к печати 06.03.2013г.
Гарнитура Таймс. Формат 84х1081/32. Бумага офсетная Усл. печ. л. 1.0. Тираж 100 экз. Заказ № 360000, г. Нальчик, ул. И. Арманд, 37 «а» Издательство КБНЦ РАН Тел.: (8662) 42-65-