Устойчивость дождевых червей (oligochaeta, lumbricidae, moniligastridae) к отрицательным температурам
На правах рукописи
Мещерякова Екатерина Николаевна УСТОЙЧИВОСТЬ ДОЖДЕВЫХ ЧЕРВЕЙ (OLIGOCHAETA, LUMBRICIDAE, MONILIGASTRIDAE) К ОТРИЦАТЕЛЬНЫМ ТЕМПЕРАТУРАМ 03.02.08 – экология
АВТОРЕФЕРАТ
диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
Санкт-Петербург 2011
Работа выполнена в лаборатории биоценологии Учреждения Российской академии наук Институте биологических проблем Севера Дальневосточного отделения
Научный консультант: доктор биологических наук, профессор Берман Даниил Иосифович
Официальные оппоненты: доктор биологических наук, профессор Саулич Аида Хаматовна, СПбГУ доктор биологических наук, профессор Хлебович Владислав Вильгельмович, ЗИН РАН
Ведущая организация: Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
Защита диссертации состоится 2011 года в 16 часов на заседании совета Д 212.232.08 по защите докторских и кандидатских диссертаций при Санкт-Петербургском государственном университете по адресу: 199034, Санкт Петербург, Университетская наб., 7/9, ауд. 133.
С диссертацией можно ознакомиться в научной библиотеке СПбГУ
Автореферат разослан _ 2011 года
Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук Е.Б. Ягунова [email protected]
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность исследования. Видовое разнообразие многих широко распространенных групп беспозвоночных животных (сенокосцев, слизней, многоножек, дождевых червей, муравьев и других) в лесной зоне значительно снижается к востоку (кроме юга Дальнего Востока) от европейской части России.
Удобным модельным объектом для изучения феномена подобного обеднения фаун служат дождевые черви, число видов которых уменьшается в Северной Евразии (не считая фауны Урала и гор Южной Сибири) примерно с 22 в Северной Европе до одного вида в бассейнах Индигирки и Колымы (Всеволодова-Перель, 1997).
С начала XX века характер распространения дождевых червей принято связывать с плейстоценовыми оледенениями (Michaelsen, 1903;
Cernosvitov, Wilcke, 1955 цит. по Перель, 1979;
Gates, 1970). Считается, что после таяния ледников прошло недостаточно времени для восстановления фауны дождевых червей, мигрирующих из южных районов. Но даже виды-космополиты, расселяющиеся относительно быстро и освоившие пространство, занятое в позднем плейстоцене Европейским ледником, не колонизовали большую часть Сибири, в том числе те ее регионы, которые в плейстоцене не были покрыты льдом. Сопоставление северной и восточной границ ареалов дождевых червей на равнинах Северной Евразии с положением зимних изотерм воздуха позволяет предположить связь между ними, но этот аспект, к сожалению, не обсуждается в литературе. Поэтому в диссертационной работе рассматривается возможная роль в распространении дождевых червей Северной Евразии их эколого физиологических возможностей, в частности – холодоустойчивости.
К началу наших работ были выполнены немногие исследования по холодоустойчивости дождевых червей как эколого-физиологической характеристики, связанной с зимовкой в промерзающих почвах (Шмидт, Щепкина, 1917;
Хухта, 1980;
Колеватова, 1983). Холодоустойчивость экспериментально изучалась лишь у коконов немногих видов червей и в условиях, далеких от природных (Holmstrup, 1992, 1994, 1995, 1996;
Holmstrup et al., 1990, 1994, 1995). Таким образом, отношение дождевых червей к отрицательным температурам промерзающих почв, свойственным большей части территории России, было едва затронуто исследованиями. Это обстоятельство определило актуальность избранной темы.
Цель работы – изучение холодоустойчивости наиболее распространенных в Северной Евразии видов дождевых червей и выявление связи их холодоустойчивости с распространением.
В рамках поставленной цели сформулировано 2 блока задач:
1. Определить холодоустойчивость обеих онтогенетических стадий массовых и наиболее распространенных в Северной Евразии видов дождевых червей, максимально далеко проникающих на восток европейской части России и в Сибирь (A. rosea, A. caliginosa, D. octaedra, D. rubidus tenuis, E. fetida, E. tetraedra, L. castaneus, L. rubellus, L. terrestris, O. lacteum), а так же некоторых азиатских видов (E. nordenskioldi nordenskioldi, E. nordenskioldi pallida, E. sibirica, D. ghilarovi).
2. Выяснить зависимость географического распространения дождевых червей от холодоустойчивости и условий зимовки.
Научная новизна. Получены характеристики холодоустойчивости 13 видов и 2 подвидов дождевых червей, распространенных в Северной Евразии. Впервые сформулирована предварительная классификация устойчивости дождевых червей к отрицательным температурам;
показано, что географическое распространение групп видов предложенной классификации отчасти или полностью ограничено недостаточной резистентностью к холоду фазы червя. Выяснена причина обеднения фауны дождевых червей от центральной части Европейской России к северу и востоку страны.
Основные положения, выносимые на защиту. 1. Дождевые черви по резистентности к отрицательным температурам подразделяются на три группы:
а) устойчивы обе онтогенетические фазы;
б) устойчивы только коконы;
в) не устойчивы обе онтогенетические фазы.
2. Географическое распространение дождевых червей (кроме E. nordenskioldi nordenskioldi) отчасти или полностью ограничено недостаточной резистентностью фазы червя к отрицательным температурам. Значительная холодоустойчивость коконов большинства видов не адаптивна, так как жизненный цикл "от яйца до яйца" обычно не завершается за один сезон (т.е. выплодившиеся весной черви не успевают до морозов отложить коконы).
3. Обеднение фауны дождевых червей Северной Евразии (не считая фауны Урала и гор Южной Сибири) от центральной части Европейской России к северу и востоку определяется их недостаточной холодоустойчивостью относительно температур зимовки и усилением дефицита климатического тепла в почвах из-за вечной мерзлоты.
Теоретическая и практическая и значимость. Выяснение причин, определяющих границы ареала, имеет большое значение, поскольку связано с изучением потенциальных возможностей к расселению организмов, независимо от их таксономической принадлежности. Результаты изучения холодоустойчивости дождевых червей как одной из причин, влияющих на формирование ареалов, могут быть использованы при анализе распространения других групп беспозвоночных животных, способствуя лучшему пониманию общих принципов формирования ареалов на территориях без выраженных рубежей. В практическом отношении выяснение причин, ограничивающих географическое распространение дождевых червей, важно, поскольку касается животных, играющих ключевую роль в лесных экосистемах многих регионов, в частности – в процессах почвообразования.
Апробация работы. Основные результаты диссертационной работы были представлены на II Всероссийском совещании по почвенной зоологии "Биоразнообразие и жизнь почвенной системы" (Москва, 1999);
"IV European Workshop of Invertebrate Ecophysiology" (St. Petersburg, Russia, 2001);
III (XIII) Всероссийском совещании по почвенной зоологии "Разнообразие и функционирование почвенных сообществ" (Йошкар-Ола, 2002);
IV (XIV) Всероссийском совещании по почвенной зоологии "Экологическое разнообразие почвенной биоты и биопродуктивность почв" (Тюмень, 2005);
Международной конференции "Проблемы популяционной экологии животных" (Томск, 2006);
Чтениях памяти академика К.В. Симакова (Магадан, 2007, 2009) и Второй Всероссийской конференции "Биогеография почв" (Москва, 2009).
Вклад автора. Автор принимал участие в разработке методик экспериментов, анализе и интерпретации результатов, собрал большую часть материала, осуществил всю экспериментальную работу по определению холодоустойчивости.
Публикации. По результатам диссертации опубликовано 18 работ, 8 из них – в рецензируемых журналах, рекомендованных ВАК.
Структура и объем диссертации. Диссертация состоит из введения, 4 глав, выводов и списка литературы, включающего 96 источника, 36 из них на иностранных языках. Работа изложена на 163 страницах, содержит 45 рисунков, 21 таблицу.
Благодарности Автор признателен научному руководителю д.б.н., профессору Д.И. Берману, курировавшему работу на всех её этапах;
д.б.н. Т.С. Всеволоводой Перель за консультации по определению видовой принадлежности дождевых червей;
к.б.н. А.Н. Лейрих и к.г.н. А.В. Алфимову за методические разработки и обсуждение результатов;
А.А. Поплоухину, А.П. Бельгер, Г.В. Кузьминых – за техническую помощь и моральную поддержку;
к.б.н. Н.А. Булаховой – за участие в полевых работах и долготерпение при редактировании рукописи;
А.Ж. Барне, к.б.н. А.П. Гераськиной и к.б.н. Д.К. Куренщикову – за помощь в сборе животных.
ГЛАВА I. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ Исследованы обе онтогенетические стадии дождевых червей 13 видов и 2 подвидов (из них один – Eisenia nordenskioldi, представлен двумя подвидами), населяющих Северную Евразию. В их числе: Aporrectodea rosea (Savigny 1826), A. caliginosa caliginosa (Savigny 1826), Dendrobaena octaedra (Savigny 1826), Dendrodrilus rubidus tenuis (Eisen 1874), Drawida ghilarovi Gates 1969, Eisenia fetida (Savigny 1826), E. nordenskioldi nordenskioldi (Eisen 1876), E. nordenskioldi pallida Malevi 1956, Eiseniella tetraedra tetraedra (Savigny 1826), Lumbricus castaneus (Savigny 1826), L. rubellus Hoffmeister 1843, L. terrestris Linnaeus 1758, Octolasion lacteum (Orley 1885).
В экспериментах использованы дождевые черви, принадлежащие к различным морфо-экологическим типам, выделяемым Т.С. Перель (1979) по характеру питания и вертикального распределения в почве. Для каждой стадии всех видов определялась выживаемость после воздействия отрицательных температур (исследовано 163 серии – 4500 коконов и 850 червей), температура максимального переохлаждения (79 серий – 900 коконов и 315 червей) и содержание воды (80 серий – 930 коконов и 310 червей). Видовая принадлежность червей идентифицирована с помощью "Кадастра и определителя фауны червей России" Т.С. Всеволодовой-Перель (1997). Ею же проверена правильность определения части материала. Статистическую обработку проводили с помощью программы Microsoft Excel 2003.
ГЛАВА 2. ХОЛОДОУСТОЙЧИВОСТЬ ОНТОГЕНЕТИЧЕСКИХ СТАДИЙ ДОЖДЕВЫХ ЧЕРВЕЙ В главе 2 изложены материалы по холодоустойчивости 13 видов и 2 подвидов дождевых червей. В повидовых очерках приведены ареалы (по Всеволодова Перель, 1984, 1997;
Стриганова, Порядина, 2005), указана принадлежность к морфо-экологическому типу (Перель, 1979);
подробно описаны основные параметры холодоустойчивости червей и коконов после воздействия отрицательных температур (температуры максимального переохлаждения, пороги переносимых температур) и содержание воды.
Наиболее доступные для массового сбора виды (D. octaedra, D. rubidus tenuis, E. fetida) были использованы в качестве модельных для отработки методик и выяснения механизмов холодоустойчивости. В силу этого названные виды наиболее полно изучены. В частности, для D. octaedra описана возрастная структура магаданской популяции;
прослежена связь между режимом акклимации и холодоустойчивостью;
доказано, что условием успешного прохождения дегидратации в замерзающей почве служат небольшие (0.02°С в минуту) скорости охлаждения. В экспериментах с коконами D. rubidus tenuis подобраны минимальные скорости охлаждения, не сказывающиеся на выживаемости. На коконах E. fetida показано, что их жизнеспособность значительно падает при длительном хранении в положительных температурах (Берман, Лейрих, Мещерякова, 2009).
ГЛАВА 3. НЕКОТОРЫЕ ЗАКОНОМЕРНОСТИ ХОЛОДОУСТОЙЧИВОСТИ ДОЖДЕВЫХ ЧЕРВЕЙ Обобщение полученных материалов позволило сделать ряд предварительных заключений об устойчивости дождевых червей к отрицательным температурам.
Холодоустойчивость червей Пороги переносимых дождевыми червями температур в процессе акклимации существенно меняются. Если летом все виды не выдерживают охлаждение ниже нуля, то зимовать ряд из них может при весьма низких отрицательных температурах, перенося замерзание. Таких 6 видов: A. caliginosa, D. octaedra, D. ghilarovi, E. nordenskioldi nordenskioldi, E. nordenskioldi pallida, E. sibirica. Переносимые температуры варьируют от -33°С у E. nordenskioldi nordenskioldi до -5°С у A. caliginosa (рис. 1). Не переносят замерзание и погибают при -1…-3°С 8 видов (A. rosea, D. rubidus tenuis, E. fetida, E. tetraedra L. castaneus, L. rubellus, L. terrestris, O. lacteum).
К обеспечению холодоустойчивости, несомненно, имеет отношение сезонные изменение воды в теле червей. У устойчивых к замерзанию видов, в процессе акклимации доля воды снижается, максимально на 20% у E. nordenskioldi nordenskioldi (рис. 2). Эти потери связаны с вымерзанием воды, как в межклеточное пространство, так и с выведением ее на поверхность тела, что приводит к образованию ледяного "панциря".
Холодоустойчивость коконов может разительно отличаться от холодоустойчивости стадии червя. Пороги длительно переносимых коконами отрицательных температур для всех изученных видов распределились в диапазоне от -1°С до -196°С (рис. 3).
По холодоустойчивости коконы дождевых червей можно разделить на четыре группы (рис. 3).
I. Выдерживающие крайне низкие (не встре чающиеся на Земле) отрицательные температуры (-196°С).
II. Переносящие экологически низкие температуры (-15…-50°С).
III. Ограниченно холодоустойчивые (перено сящие не ниже -5°С).
IV. Нехолодоустойчивые (выдерживающие не ниже -1°С).
В ряду исследованных видов выделяются феноменальной устойчивостью к холоду коконы D. rubidus tenuis. Они способны перенести суточную экспозицию даже в жидком азоте (рис. 4).
Холодоустойчивость коконов дождевых червей и защитная дегидратация.
Охлаждение коконов в замерзшей почве сопрово ждается уменьшением содер жания в них воды, которая по мере вымерзания формирует вокруг кокона ледяную оболочку.
Дегидратация коконов больши нства видов, за исключением A. rosea, E. fetida и E. tetraedra, приводит к повышению их холодоустойчивости, т.е. имеет защитное действие. Содержание воды в дегидратированных коконах остальных видов составляет от 56% (E. norden skioldi pallida) до 39% (D. rubidus tenuis) (рис. 5). Однако, коконы A. rosea и E. tetraedra дегидратируются незначительно – с 75-77% до 68.5%.
Феноменальную холодоустойчивость коконов D. rubidus tenuis (Берман, Мещерякова, Лейрих, 2010), сопряженную с потерей до 59.0±1.9% воды от ее содержания в активном состоянии, можно рассматривать в качестве максимального проявления защитной дегидратации.
Географическая изменчивость холодоустойчивости дождевых червей. На примере D. octaedra, D. rubidus tenuis, E. fetida, E. nordenskioldi pallida, L. rubellus и O. lacteum показано ее отсутствие. У всех исследованных 6 видов пороги переносимых температур и Тп червей и коконов из географически удаленных районов при сходной акклимации оказались близки (табл. 1).
Полученный результат крайне важен в методологическом плане, поскольку дает возможность обойтись без чрезвычайно громоздких исследований.
Таблица Пороги переносимых дождевыми червями температур (ППТ) из географически удаленных регионов Вид Стадия Регион сбора ППТ, °С Магадан - червь Dendrobaena octaedra Подмосковье -12* Магадан - червь Dendrodrilus rubidus tenuis Томск - Москва - кокон Eisenia fetida Санкт Петербург - Новосибирск - Магадан - червь Eisenia nordenskioldi pallida пос. Николаевка (ЕАО) - Смоленск - червь Томск (в черте города) Lumbricus rubellus Томск (окрестности) - Смоленск - кокон Томск - Москва - червь Octolasion lacteum Томск - * – при -12°С выжило 36% червей, при более низких температурах их не тестировали Связь холодоустойчивости дождевых червей с их принадлежностью к жизненным формам. В пределах одного морфо-экологического типа дождевых червей могут быть виды с принципиально отличающейся холодоустойчивостью и использующие разные адаптивные стратегии.
Так, в пределах типа "питающиеся на поверхности", присутствуют виды со всеми вариантами устойчивости к низким температурам: холодоустойчивые на обеих онтогенетических стадиях (D. octaedra и E. nordenskioldi nordenskioldi), только на стадии кокона (D. rubidus tenuis, L. castaneus, L. rubellus), а так же вид, не переносящий охлаждения ниже -1°С на любой стадии (E. fetida).
В морфо-экологической группе "норники" два исследованных нами вида червей обладают противоположными стратегиями холодоустойчивости:
D. ghilarovi выдерживает -14…-20°С на любой стадии онтогенеза, черви L. terrestris погибают при -1°С, коконы – при -5°С.
В морфо-экологический тип "собственно-почвенных" червей входят как виды с устойчивыми к холоду обеими стадиями (E. nordenskioldi pallida, A. caliginosa), так и виды, обладающие значительной (O. lacteum) или умеренной (A. rosea) холодоустойчивостью только коконов.
Таким образом, связь между холодоустойчивостью и жизненной формой дождевых червей не однозначна.
Предварительная классификация червей по холодоустойчивости.
Приведенные в настоящей главе материалы можно кратко резюмировать, группируя изученные виды по их способности переносить отрицательные температуры. Предлагаемая классификация (рис. 6) включает 3 группы, причем вторая подразделена на две подгруппы.
Первая группа объединяет виды, обладающие холодоустойчивостью и в фазе червя, и в фазе кокона:
A. caliginosa, D. octaedra, D. ghilarovi, E. nordenskioldi nordenskioldi и E. nor denskioldi pallida. Из них E nordenskioldi nordenskioldi уникально холодоустой чива – черви выдерживают охлаждение до -33°С, коконы -35…-40°С (Берман, Лейрих, 1985).
Наименее холодоустойчива A. caliginosa, она переносит охла ждение всего лишь до -5°С, тогда как D. octaedra и D. ghilarovi – вплоть до -15°С (возможно несколько ниже, но не переходя рубежа -20°С). Коконы же всех видов этой группы обладают высокой холодоустойчивостью и выдерживают охлаждение от -15°С (D. ghilarovi и A. caliginosa) до -45°С (D. octaedra).
Во вторую группу входят виды, для которых характерно отсутствие устойчивости червей даже к температурам -1…-3°С. По отношению к отрицательным температурам коконов группа подразделяется на две подгруппы.
В первую входят четыре вида: D. rubidus tenuis, L. castaneus, L. rubellus, O. lacteum, чьи коконы переносят столь же низкие температуры, как и самые устойчивые виды предыдущей группы. Более того, коконы D. rubidus tenuis, как отмечено выше, выживают после пребывания в жидком азоте. Вторую подгруппу образуют виды, коконы которых ограниченно холодоустойчивы – не переносят температур ниже -4…-5°С (A. rosea, E. tetraedra и L. terrestris).
В третьей группе лишь один вид – E. fetida, отличающийся от всех прочих неспособностью ни коконов, ни червей переносить температуры ниже -1°С.
ГЛАВА 4. ХОЛОДОУСТОЙЧИВОСТЬ И ГЕОГРАФИЧЕСКОЕ РАСПРОСТРАНЕНИЕ ДОЖДЕВЫХ ЧЕРВЕЙ Совместив изложенную выше классификацию адаптивных возможностей дождевых червей по отношению к отрицательным температурам и схему подснежных температур почв Северной Евразии (Алфимов, 2005), можно выявить некоторые тенденции зависимости распространения дождевых червей от холодоустойчивости (Мещерякова и др., 2009). Исследованные в отношении холодоустойчивости 13 видов и 2 подвида дождевых червей, с учетом скоростей онтогенеза и глубины расположения на зимовке, можно разделить на 3 группы.
I. Черви, способные зимовать на территориях с сезонным промерзанием почв в обоих онтогенетических стадиях: A. caliginosa, D. octaedra, D. ghilarovi, E. nordenskioldi nordenskioldi и Е. nordenskioldi pallida. Рассмотрим каждый из названных видов подробно. E. nordenskioldi nordenskioldi отличается близкой по значениям у червей и коконов холодоустойчивостью. Благодаря этому биотопическое распределение вида практически не зависит от температурных условий зимовки.
У другого вида первой группы – D. octaedra – порог переносимых коконами температур лежит в пределах -35…-45°С, черви выживают при температурах около -14С. Анализ распространения D. octaedra и расположения годовых минимумов температур почвы на территории северной Евразии выявляет очевидную связь границ ареала вида с изотермами -12°С и -14С (Берман, Мещерякова и др., 2001, 2002;
Лейрих, Мещерякова, Берман, 2004, 2005) (рис. 7).
Рис. 7. Распространение Dendrobaena octaedra в северной Евразии и изотермы минимальных температур почвы на глубине 3 см. Звездочки – точки находок вне ареала (по: Берман, Мещерякова и др., 2002, с допол нениями) В европейской части России большее число точек обнаружения лежит в пределах изотермы -12С, однако на юге – в широколиственных лесах и лесостепи – граница оконтурена изотермой -14С. За пределы изотермы -14С выходит лишь считанное число точек обнаружения, в основном расположенных в Западной Сибири и связанных с антропогенными местообитаниями (личное сообщение Т.С. Перель;
Стриганова, Порядина, 2005). Значения названных изотерм, в свою очередь, полностью совпадают с порогом переносимых червем отрицательных температур -12°С...-14С.
A. caliginosa, в соответствии с холодоустойчивостью фазы червя (-5…-6°С) и коконов (-15°С), имеет обширный ареал. Напомним, что вид относится к жизненной форме собственно-почвенных (среднеярусных) червей, что предполагает их способность уходить в глубину почвы (Перель, 1979), т.е. в более мягкие температурные условия, чем вблизи поверхности (Димо, 1972).
Однако в регионах с вечной мерзлотой этот вид отсутствует;
нетрудно предположить, что мерзлота препятствует зимовке в глубине почвы или грунтов.
Таким образом, весьма значительная холодоустойчивость коконов, с учетом скоростей развития, не имеет для D. octaedra и A. caliginosa адаптивного смысла и не играет роли в формировании их ареала.
Третий вид этой группы – D. ghilarovi. В отличие от вышеописанных видов данной группы, ареал D. ghilarovi может быть ограничен холодоустойчивостью как червя, так и кокона. Пороги переносимых температур D. ghilarovi достаточно низки:
-16°С – для червей и -20°С – для коконов (Берман, Мещерякова и др., 2010). Однако, даже такие величины холодоустойчивости недостаточны для повсеместного существования на температурном фоне Среднего Приамурья, севернее и западнее которого этот вид тропического происхождения не встречается.
E. nordenskioldi pallida обладает умеренной холодоустойчивостью. Подвид относится к собственно-почвенной (среднеярусной) группе (Перель, 1979), что свидетельствует о том, что черви могут зимовать в существенно более мягких условиях, чем номинативный подвид (Берман, Лейрих, 1985). Распространение подвида на Северо-востоке и в холодных регионах вообще, вероятно, ограничено недостаточной холодоустойчивостью обеих фаз.
II. Виды, не устойчивые к отрицательным температурам в фазе червя – A. rosea, D. rubidus tenuis, E. tetraedra, L. castaneus, L. rubellus, L. terrestris и O. lacteum. Для них гибельно охлаждение даже до -1…-3°С. По холодоустойчивости коконов эти виды, как и представители первой группы, подразделяются на две подгруппы: переносящие и не переносящие значительное охлаждение.
Распространение видов первой подгруппы (D. rubidus tenuis, L. castaneus, L. rubellus и O. lacteum) определяется не минимальными зимними почвенными изотермами, так как, несмотря на гибель червей уже при -1…-3°С, коконы столь холодоустойчивы, что можно говорить об отсутствии зависимости их смертности от температур зимовки. Очевидно, что для успешного существования названных видов необходим быстротечный жизненный цикл, завершающийся в течение одного сезона.
Особенно показателен в этом отношении D. rubidus tenuis. Выявленная феноменальная холодоустойчивость коконов D. rubidus tenuis (50% выживаемость при -196°С), казалось бы, должна способствовать заселению холодных регионов (Берман, Мещерякова, Лейрих, 2010). Однако D. rubidus tenuis проникает в Сибирь только по югу, а севернее – лишь вдоль Тихоокеанского побережья (Всеволодова-Перель, 1997). Распространение D. rubidus tenuis ограничивают, по-видимому, недостаточная холодоустойчивость фазы червя и, в большей мере, – невозможность пройти жизненный цикл "от кокона до кокона" за один сезон (Мещерякова, 2006). В районах с достаточной для прохождения жизненного цикла продолжительностью (и суммой температур) теплого периода лимитирующую роль играют ранние и поздние заморозки, уничтожающие червей, еще не достигших половозрелости и не успевших отложить коконы. Таким образом, феноменальная устойчивость к низким отрицательным температурам занимает скромное место в адаптивной стратегии вида и лишь в некоторой мере определяет его инвазионный потенциал.
Два следующих, относящихся к этой группе вида, – L. castaneus и L. rubellus близки по устойчивости к отрицательным температурам: черви погибают при охлаждении до -2…-3°С, коконы выдерживают около -35°С у L. rubellus и -50°С у L. castaneus.
Незначительная холодоустойчивость червей L. castaneus и L. rubellus свидетельствует о том, что они не могут перенести зиму в поверхностных горизонтах промерзающих почв. Поэтому очевидно, что черви перезимовывают лишь в многоснежных местах, либо (применительно к L. rubellus) на большей глубине (Перель, 1979), при более высоких температурах.
В эту же подгруппу входит O. lacteum, в отличие от трех ранее названных видов, относящийся к числу собственно-почвенных червей. Он перезимовывает в относительно мягких температурных условиях, уходя в более глубокие слои почвы. Ареал O. lacteum простирается дальше на восток, чем у L. castaneus и L. rubellus (Всеволодова-Перель, 1997;
Стриганова, Порядина, 2005).
Во вторую подгруппу этой группы входят виды с малой холодоустойчивостью обеих онтогенетических стадий – черви и коконы способны зимовать при температурах не ниже -5°С (A. rosea, E. tetraedra и L. terrestris). Несмотря на незначительную холодоустойчивость, все эти виды обладают протяженными ареалами, но к обитанию в холодных регионах каждый их них приспособлен по своему.
A. rosea относится к собственно-почвенным среднеярусным формам. По сравнению с поверхностно обитающими видами зимует в более мягких условиях, поскольку черви могут уходить вглубь почвы до 70 см (Перель, 1979;
Сигида, Проконова, 2004). Несмотря на то, что коконы A. rosea выдерживают температуры не ниже -5°С, а черви вовсе не холодоустойчивы, в европейской части России вид имеет столь же широкое распространение, как и A. caliginosa.
Таким образом, благодаря значительной глубине зимовки, имеющейся небольшой холодоустойчивости оказывается достаточно для обитания A. rosea на обширной территории от Северо-запада (низовья Онеги) до Юго-востока Восточной Европы и юга Западной Сибири (Всеволодова-Перель, 1997;
Стриганова, Порядина, 2005).
E. tetraedra на любой стадии жизненного цикла обладает крайне ограниченной устойчивостью (черви до -3°С, коконы до -5°С) к отрицательным температурам (Мещерякова, 2007). Его распространение определяется амфибиотическим образом жизни: только облигатная связь с талыми или незначительно промерзающими зимой почвами переувлажненных биотопов гарантирует ему благополучную зимовку.
Норный вид L. terrestris обладает ограниченной холодоустойчивостью, но, будучи норником, зимует на глубине свыше 1.5 метров, в непромерзающих горизонтах почвы. Коконы же этот вид откладывает в камерах, расположенных в поверхностном горизонте почвы не глубже 25 см (Nuutinen, Butt, 2009). Поэтому можно предполагать, что ареал L. terrestris, в целом, ограничен низкими температурами поверхностного слоя почвы в пределах хвойно широколиственных и широколиственных лесов.
III. Эту группу образует лишь один вид – поверхностно обитающий E. fetida, один из самых чувствительных к низким температурам зимовки (Берман, Лейрих, Мещерякова, 2009). Главный фактор, ограничивающий его распространение – даже малые отрицательные температуры (-1…-2°С) в почве. E. fetida способна существовать только в талых субстратах. Будучи подстилочным видом, навозный червь, в регионах с повсеместным промерзанием поверхностных горизонтов почвы, в природной обстановке (за редкими исключениями) жить, не может. Он сохраняется лишь в антропогенных местообитаниях с положительными температурами зимой, далеко проникая по ним на север.
****** Полученные материалы позволяют прийти к следующему заключению о связи географического распределения дождевых червей и их холодоустойчивости. В Северной Евразии степень резистентности к холоду выделенных групп, в целом, находится отнюдь не в полном соответствии с размерами ареалов. Лишь для немногих видов справедливо кажущееся очевидным предположение, что большая холодоустойчивость определяет и больший ареал. В выигрышном положении оказываются виды, у которых зимуют не только коконы, но и черви. То есть виды способные растягивать развитие на несколько сезонов, а не начинать сезон с откладки яйца. Таких таксонов пять из четырнадцати: A. caliginosa, D. octaedra, E. nordenskioldi nordenskioldi и, вероятно, еще недостаточно изученные E. nordenskioldi pallida и E. sibirica.
Черви II и III групп (8 из 13 изученных видов) не переносят охлаждение ниже -2…-3°С. В то же время, коконы 4 из этих 8 видов, так же как и ранее названных D. octaedra и A. caliginosa, весьма холодоустойчивы. Однако экологические преимущества этого не используются из-за малых скоростей онтогенеза и, как следствие, значительного времени прохождения всего цикла "от яйца до яйца" (относительно продолжительности вегетационного периода и его теплообеспеченности). Эти виды восточнее Западной Сибири не могут пройти жизненный цикл за один сезон. Между тем, ареалы их все-таки достаточно велики и охватывают территории либо с небольшими отрицательными температурами в приповерхностных слоях почвы (L. castaneus, L. rubellus), либо территории, на которых черви зимуют в более глубоких горизонтах почвы (A. rosea, L. terrestris).
Таким образом, не столько холодоустойчивость коконов, сколько небольшие скорости прохождения жизненного цикла или недостаточная теплообеспеченность (для D. rubidus tenuis, L. castaneus и др.), ограничивают распространение дождевых червей первой подгруппы II группы видов в северной Палеарктике, а, возможно и в Голарктике. Черви второй подгруппы II группы видов не способны переносить даже небольшие отрицательные температуры, их коконы также мало устойчивы к холоду. Однако черви, будучи или собственно почвенными животными (A. rosea) или амфибионтами (E. tetraedra) или норниками (L. terrestris), могут зимовать в более теплых условиях, что и позволяет им иметь также чрезвычайно обширные ареалы.
Хотя в настоящей работе оценена холодоустойчивость далеко не всех, даже массовых, видов дождевых червей, населяющих Северную Евразию, можно уверенно констатировать, что обеднение фауны связано не с историческими причинами (Ледниковый период, малые скорости возможной последующей реколонизации и т.д.). В основе лежат выше названные актуальные климатические факторы и экофизиологические возможности дождевых червей.
ВЫВОДЫ 1. Устойчивость к отрицательным температурам 13 видов и 2 подвидов дождевых червей, представителей 8 родов и двух семейств, распространенных в Северной Евразии, существенно различна: пороги переносимых червями температур варьируют от -1 до -33°С, коконов – от -2 до -196°С. Черви только пяти видов и двух подвидов выдерживают замораживание. Коконы же всех видов, кроме E. fetida, холодоустойчивы.
2. Летом черви всех исследованных видов замерзают при температуре около -1°С без переохлаждения и погибают из-за инокуляции кристаллов льда внутрь тела из слизи на его поверхности. Осенью слизи нет, замерзание идет без инокуляции, с переохлаждением в 2-4°С, кристаллизация начинается внутри тела и носит неповреждающий (контролируемый) характер.
3. При подготовке к зимовке черви теряют до 20% воды, коконы – до 40%, кроме E. tetraedra и A. rosea, у которых потери составляют около 10%. Защитная дегидратация максимально выражена у коконов D. rubidus tenuis (потери воды около 60%), выдерживающих сутки в -196°С.
4. Холодоустойчивость дождевых червей не однозначно связана с их принадлежностью к морфо-экологическим типам, выделенным Т.С. Перель (1979). Виды одной жизненной формы могут иметь отличающуюся холодоустойчивость и использовать разные адаптивные стратегии. В целом, подстилочные и почвенно-подстилочные виды (за исключением E. fetida) более резистентны к холоду, чем собственно-почвенные.
5. Географическая изменчивость холодоустойчивости исследованных в этом плане видов (D. octaedra, D. rubidus tenuis, E. fetida, E. nordenskioldi pallida, L. rubellus, O. lacteum) не выявлена.
6. Выделяется три группы дождевых червей по отношению к отрицательным температурам. Первая объединяет виды, обе онтогенетические фазы которых резистентны к низким отрицательным температурам. Вторая – виды, черви которых не переносят температуры даже в -1…-3°С, коконы же устойчивы. В третьей группе лишь один вид – E. fetida, коконы и черви которого не выдерживают охлаждения ниже -1°С.
7. Географическое распространение групп видов предложенной классификации в разной степени ограничено недостаточной резистентностью к холоду фазы червя. Значительная холодоустойчивость коконов большинства видов не сказывается на размерах ареала;
она не имеет адаптивного смысла, так как жизненный цикл ("от яйца до яйца") обычно не завершается за один сезон.
8. На вечной мерзлоте (не считая долин крупных рек) могут существовать лишь 3 вида (E. nordenskioldi nordenskioldi, E. atlavinyteae, D. octaedra), что объясняет резкое обеднение фауны дождевых червей Северной Евразии (кроме фауны Урала и гор Южной Сибири), также как и фауны территории Канады, лежащей севернее хвойно-широколиственных лесов. В целом же, причины обеднения кроются в соотношении современных климатических условий и экофизиологических возможностей дождевых червей.
СПИСОК ПУБЛИКАЦИЙ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ
Статьи в рецензируемых изданиях, рекомендованных ВАК 1. Берман Д.И., Мещерякова Е.Н., Алфимов А.В., Лейрих А.Н.
Распространение дождевого червя Dendrobaena octaedra (Lumbricidae:
Oligochaeta) из Европы в северную Азию ограничено недостаточной морозостойкостью // Докл. РАН. 2001. Т. 377. № 3. С. 415-418.
2. Берман Д.И., Мещерякова Е.Н., Алфимов А.В., Лейрих А.Н.
Распространение дождевого червя Dendrobaena octaedra (Lumbricidae:
Oligochaeta) на севере Голарктики ограничено недостаточной морозостойкостью // Зоол. журн. 2002. Т. 81. №. 10. С. 1210-1221.
3. Лейрих А.Н., Мещерякова Е.Н., Берман Д.И. Механизм холодоустойчивости яйцевых коконов дождевого червя Dendrobaena octaedra (Sav.) (Lumbricidae: Oligochaeta) // Докл. РАН. 2004. Т. 398. № 2. С. 275-278.
4. Лейрих А.Н., Мещерякова Е.Н., Берман Д.И. Механизмы и экологические следствия холодоустойчивости коконов дождевого червя Dendrobaena octaedra (Lumbricidae, Oligochaeta) // Зоол. журн. 2005. Т. 84. № 8. С. 929-936.
5. Берман Д.И., Лейрих А.Н., Мещерякова Е.Н. Холодоустойчивость онтогенетических стадий навозного червя Eisenia fetida (Oligochaeta, Lumbricidae) // Зоол. журн. 2009. Т. 88. № 3. С. 272 -279.
6. Лейрих А.Н., Мещерякова Е.Н., Кузьминых Г.В., Куренщиков Д.К.
Холодоустойчивость и скорости онтогенеза как элементы адаптивных стратегий сенокосцев (Arachnida: Opiliones: Phalangiidae) на Северо-востоке Азии // Зоол.
журн. 2009. Т. 88. № 4. С. 419-428.
7. Берман Д.И., Мещерякова Е.Н., Лейрих А.Н., Куренщиков Д.К. Ареал и холодоустойчивость дождевого червя Drawida ghilarovi (Oligochaeta, Moniligastridae) // Зоол. журн. 2010. Т. 89. № 9. С. 1027-1036.
8. Берман Д.И., Мещерякова Е.Н., Лейрих А.Н. Яйцевые коконы дождевого червя Dendrodrilus rubidus tenuis (Lumbricidae, Oligochaeta) переносят пребывание в жидком азоте // Докл. РАН. 2010. Т. 434. № 6. С. 834-837.
В прочих изданиях 9. Берман Д.И., Алфимов А.В., Мещерякова Е.Н. Отношение к низким температурам зимовки и распространение на севере Голарктики дождевого червя Dendrobaena octaedra (Lumbricidae) // Проблемы почвенной зоологии (Материалы II (XII) Всероссийского совещания по почвенной зоологии). М.:
КМК, 1999. С. 147-148.
10. Berman D.I. Leirikh A.N., Meshcheryakova E.N. Cold hardiness of earthworms (Oligochaeta, Lumbricidae) of Northern Eurasia // IVth European Workshop of Invertebrate Ecophysiology. St. Petersburg, Russia, 9-15 September.
2001. P. 11. Берман Д.И. Лейрих А.Н., Мещерякова Е.Н. Распространение и холодоустойчивость дождевых червей на северо-востоке и востоке Европы // Проблемы почвенной зоологии: Тез. докл. III (ХПI) Всерос. совещ. по почвенной зоологии. Йошкар-Ола. 2002. С. 24-25.
12. Мещерякова Е.Н. Холодоустойчивость яйцевых коконов трех видов дождевых червей восточной части Северной Европы // Тез. докл. IV (XIV) Всерос. совещ. по почвенной зоологии "Экологическое разнообразие почвенной биоты и биопродуктивность почв". Тюмень. 1-4 февраля. 2005. С. 160-161.
13. Мещерякова Е.Н. К адаптивной стратегии дождевого червя космополита Dendrodrilus rubidus tenuis (Lumbricidae, Oligohaeta) // Популяционная экология животных: Материалы Международной конф. «Проблемы популяционной экологии животных», посвященной памяти академика И.А. Шилова. Томск:
Томский государственный университет, 2006. С. 309-311.
14. Мещерякова Е.Н. Холодоустойчивость дождевого червя Eiseniella tetraedra // Чтения памяти академика К.В. Симакова: тез. докл. Всерос. науч.
конф. (Магадан, 27-29 ноября 2007 г.). Магадан: СВНЦ ДВО РАН, 2007. С. 200 201.
15. Мещерякова Е.Н., Кузьминых Г.В. Холодоустойчивость яиц двух видов сенокосцев – Mitopus morio и Homolophus arcticus, проникающих на Северо Восток Азии // Чтения памяти академика К.В. Симакова: тез. докл. Всерос. науч.
конф. (Магадан, 27-29 ноября 2007 г.). Магадан: СВНЦ ДВО РАН, 2007. С. 201 202.
16. Мещерякова Е.Н., Лейрих А.Н., Берман Д.И. Географическое распространение и холодоустойчивость дождевых червей (Lumbricidae) Северной Голарктики // Тезисы докладов Второй Всероссийской конференции "Биогеография почв", посвященной 70-литетию со дня рождения чл.-корр. РАН Д.А. Криволуцкого. Москва, 28-30 сентября 2009 г. С. 62.
17. Мещерякова Е.Н., Кузьминых Г.В., Куренщиков Д.К.
Холодоустойчивость дождевого червя Drawida ghilarovi // Чтения памяти академика К.В. Симакова: тез. докл. Всерос. науч. конф. (Магадан, 27-29 ноября 2009 г.). Магадан: СВНЦ ДВО РАН, 2009. С. 248-249.
18. Meshcheryakova E.N., Kuzminykh G.V., Marusik Y.M. Are diversity and distribution of Opiliones in Siberia limited by temperature? // 25th ECA European Congress of Arachnology, 16-21 August 2009, Alexandroupolis, Greece. Book of abstracts. 2009. P. 80-81.