Сезонные особенности поведения, размножения и гормонального статуса хомячков рода phodopus
На правах рукописи
Кропоткина Мария Владиславовна Сезонные особенности поведения, размножения и гормонального статуса хомячков рода Phodopus 03.02.04 – зоология
Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук
Москва - 2012
Работа выполнена в Федеральном государственном бюджетном учреждении науки Институте проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
Научный консультант: Феоктистова Наталья Юрьевна доктор биологических наук ученый секретарь ФГБУН Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН
Официальные оппоненты: Чернова Ольга Федоровна доктор биологических наук заведующая лабораторией морфологических адаптаций позвоночных ФГБУН Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН Жигарев Игорь Александрович доктор биологических наук, профессор заведующий кафедрой зоологии и экологии ФГБОУ ВПО «Московский педагогический государственный университет»
Ведущая организация: ФГБУН Институт биологических проблем криолитозоны Сибирского отделения РАН
Защита состоится 24 апреля 2012 г. в 14.00 на заседании диссертационного совета Д 002.213.01 ФГБУН Института проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект, д.33, телефон/факс: 8(495) 73 24, e-mail: [email protected].
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке ОБН РАН по адресу: Москва, Ленинский проспект, д.33.
.
Автореферат разослан 23 марта 2012 г.
Ученый секретарь диссертационного совета к.б.н. Кацман Елена Александровна
Общая характеристика работы
Актуальность работы. Работа выполнена в рамках фундаментальной проблемы биологии – изучение адаптаций животных к условиям обитания, в частности, кодирование и восприятие биологически значимой информации, обеспечивающей успешную репродукцию.
В популяциях животных, ведущих ночной одиночный образ жизни, каковыми являются все представители п/сем Cricetinae, в том числе хомячки рода Phodopus хомячки), непосредственные контакты между особями часто (мохноногие сопряжены не только с поиском полового партнера, но и с усилением конкуренции и агрессии, в связи с чем опосредованная химическая коммуникация (Рожнов, 2011) приобретает для них исключительно важное значение (Воронцов, 1982;
Суров, 2006;
Громов, 2008). Но так как репродуктивная активность особей и их гормональный статус меняются в течение года, роль химических сигналов в разные сезоны может отличаться.
Таким образом, объективно оценить связи между особенностями размножения, сезонными гормональными изменениями у особей и их поведенческими и гормональными ответами на обонятельные сигналы конспецификов представляется нам актуальной задачей, решение которой позволит детализировать знания о сезонных особенностях и механизмах опосредованной химической коммуникации.
Ранее данная проблема изучалась только на самцах хомячков рода Phodopus (Соколов, Феоктистова, 1996, 1998;
Феоктистова, Найденко, 2006, 2007;
Anand, 2004), но получить полную картину регуляции размножения и связи гормональных и поведенческих параметров для конкретных видов можно лишь после сопоставления данных по обоим полам.
Известно, что сезонность климата отражается на изменении массы тела и шерстном покрове мелких млекопитающих, определяет частоту впадения в торпор (оцепенение) регулируемое снижение температуры тела на периоды менее суток (Пастухов и др., 2003), количество потребляемого корма и т.д. (Штайнлехнер, Пухальский, 1999;
Ануфриев, 2008;
Heldmaier, Klingenspor, 2003 и др.), однако данные явления недостаточно изучены у модельных видов. Сезонные различия в этих аспектах жизнедеятельности животных особенно ярко выражены в условиях умеренно - и резкоконтинентального климата (Ашофф, 1984;
Пастухов и др., 2003;
Life in the Cold, 2000;
Heldmaier, Klingenspor, 2003), что в полной мере касается ареала мохноногих хомячков.
Кроме того, большой интерес представляет изучение химических сигналов в сравнительно-филогенетическом аспекте. Этот вопрос слабо исследован на млекопитающих, хотя сформулирован довольно давно (Новиков, 1988). В этом аспекте хомячки рода Phodopus служат удобным объектом для экспериментальных исследований. В компактном и наиболее древнем роде подсемейства Cricetinae (Neumann et al., 2006) можно оценить направление эволюционных преобразований химических сигналов у наиболее древнего вида – хомячка Роборовского (время отделения которого от общей ветви рода по данным молекулярно-генетического анализа составляет около 5 млн. лет) и относительно молодых сестринских видов – джунгарского хомячка и хомячка Кэмпбелла (время разделения которых – 0.8-1 млн.
лет (Neumann et al., 2006), а также у двух филогрупп хомячка Кэмпбелла (время разделения которых оценивается примерно в 450-550 тыс. лет (Феоктистова, 2008;
Мещерский, Феоктистова, 2009).
Цель и задачи работы. Исходя из степени изученности проблемы, была сформулирована следующая цель: выявление сезонных особенностей поведения, химической коммуникации и гормонального статуса самок мохноногих хомячков определяемых характером их репродукции и филогенетическими отношениями.
Поставленная цель может быть достигнута путем решения следующих задач:
1. Исследовать особенности температурного режима мохноногих хомячков и характер их осенне-зимней активности, оценить сезонные изменения массы тела у хомячков Кэмпбелла «западной» филогруппы.
Проанализировать колебания концентрации половых стероидов 2.
(прогестерона, эстрадиола, тестостерона) и кортизола у самок мохноногих хомячков в течение года и сопоставить данные с динамикой размножения исследуемых видов.
3. Изучить сезонные особенности поведенческого ответа самок мохноногих хомячков на химические сигналы самцов и самок-конспецификов.
4. На основе оригинальных данных (о самках) и литературных данных (о самцах) провести сравнительный анализ половых различий, сезонных и видовых особенностей гормонального ответа мохноногих хомячков на химические сигналы конспецификов.
Научная новизна.
Впервые получены данные о наличие торпора у хомячка Роборовского и особенностях этого явления у двух филогрупп хомячка Кэмпбелла и джунгарских хомячков из изолята в Минусинской котловине. Проанализирован характер изменения температуры тела у трех видов рода мохноногих хомячков в осенне зимний период и массы тела у хомячков Кэмпбелла «западной» филогруппы в течение года.
Впервые проведен сравнительно-этологический анализ видовых, сезонных и половых различий опосредованной химической коммуникации мохноногих хомячков, подкрепленный эндокринологическими исследованиями, что позволило представить сравнительно полную картину ольфакторной регуляции размножения у исследованных модельных видов.
Впервые проанализированы фоновые сезонные колебания уровней половых стероидных гормонов и кортизола у самок мохноногих хомячков и характер их изменения в ответ на экспозицию мочи и секрета среднебрюшной железы (СБЖ) самцов-конспецификов.
Охарактеризованы сезонные изменения запаховых предпочтений самок мохноногих хомячков в отношении естественных экскретов самцов и самок конспецификов. Полученные данные сопоставлены с аналогичными, характерными для самцов видов рода Phodopus.
Теоретическая и практическая значимость. Полученные нами на примере мохноногих хомячков данные вкупе с представлениями о филогенетических отношениях в изучаемом таксоне, позволят в дальнейшем проследить изменения роли химических сигналов, обеспечивающих размножение в эволюционном плане.
Проведенное исследование расширило и углубило познания об особенностях гормональных и поведенческих характеристик самок мохноногих хомячков, относящихся к разным филогруппам.
Важным практическим результатом работы является комплексное исследование вопросов, связанных с репродукцией и обеспечивающей ее хемокоммуникацией у наименее изученного представителя рода – хомячка Роборовского, включенного в списки редких и охраняемых видов (Красная книга Российской Федерации, Постановление Правительства Республики 2001;
Казахстан…, 2006), как вида со слабо изученной экологией. Полученные нами данные частично восполняют имеющийся пробел в знаниях о сезонных особенностях физиологии и хемокоммуникации самок этого вида и должны быть учтены при разработке мер его охраны, а также могут служить аргументом для окончательного решения вопроса, поднятого в 2006 г. К. Нойманном (Neumann et al., 2006), о выделении хомячка Роборовского в отдельный род.
Материалы диссертации могут использоваться в лекционных и практических курсах биологических факультетов университетов.
Апробация работы. Полученные материалы представлены на 4-х международных и 5-ти отечественных конференциях: на конференциях молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ им. А.Н. Северцова РАН «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых» (г. Москва, 2006, 2008, 2010), на 11 и 12 Международных конференциях по биологии грызунов «Rodens et Spatium» (Мышкин, Россия, 2008;
Зонгулдак, Турция, 2010), на конференции по поведению и поведенческой экологии млекопитающих (Черноголовка, 2009), на VIII и IX Международном совещании «Териофауна России и сопредельных территорий» (Москва, 2007, 2011), на 85 конгрессе немецкого общества маммологов (Люксембург, 2011), а также на заседании объединенного коллоквиума лаборатории поведения и поведенческой экологии млекопитающих и лаборатории сравнительной этологии и биокоммуникации (Москва, 2012).
Публикации. По теме диссертации опубликовано 14 работ, из них 5 – в рецензируемых журналах из списка ВАК, 3 статьи – в сборниках по материалам конференций и 6 тезисов докладов на конференциях.
Структура и объем работы. Диссертация состоит из введения, 6 глав, выводов и списка цитированной литературы, включающего 166 наименований, из которых 87 на иностранных языках. Текст диссертации изложен на 115 страницах и включает 34 рисунка и 19 таблиц.
Благодарности. Автор выражает глубокую благодарность своему научному руководителю Н.Ю. Феоктистовой за всестороннюю помощь при выполнении данной работы, а также С.В. Найденко за помощь в проведении гормональных измерений, А.В. Сурову и М. В. Ушаковой за помощь в сборе данных, Д.В.
Петровскому, разработчику и изготовителю термонакопителей, П. Фритсше и Д.
Вейнеру (университет г. Галле, Германия) за техническую поддержку и помощь в проведении зимних наблюдений, Н.П. Кривошеиной, П.Л. Богомолову и И.Г.
Мещерскому за ценные советы и замечания, моей семье за терпение и понимание.
Содержание работы Введение Во введении сформулированы актуальность темы, цель и задачи исследования, научная новизна, теоретическая и практическая значимость полученных результатов.
Глава 1. Обзор литературы В главе представлен обзор литературных источников по систематическому положению рода Phodopus в п/сем Cricetinae (Павлинов, 2006), филогеографии видов рода (Neumann et al., 2006;
Мещерский, Феоктистова, 2009, 2011), характеру биотопического распределения мохноногих хомячков (Флинт, Головкин, 1961;
Млекопитающие Казахстана, 1977;
Воронцов, 1982;
Мещерский, 1992) и их поведению в природе (Васильева и др., 1988;
Телицына, 1993;
Суров, 2006;
Wynne Edwards et al., 1992, 1999), а также особенностям хемокоммуникации видов (Васильева, 1990;
Феоктистова, Мещерский, 2003;
Суров, 2006;
Феоктистова, 2008).
Рассматриваются вопросы сезонности и фотопериодичности (Штейнлехнер, Пухальский, 1999), роль комплекса эпифиз-супрахиазмальные ядра в регуляции сезонных явлений (Арутюнян и др., 2003;
Ковальзон, 2003;
Парахонский, 2006), а также такие аспекты, как торпор (Heldmaier, Klingenspor, 2003;
Life in the cold, и др.), изменения массы тела и шерстного покрова (Пантелеев, 1983;
Пантелеев и др., 1990;
Феоктистова, 2008;
Heldmaier, 1989;
Klingenspor et al., 1996 и др.).
Освещается роль глюкокортикоидов и половых стероидов в организме млекопитающих (Токмаков, Фуками, 2009;
Wingfield et al., 1998;
Nelson et al., 2002 и др.), в частности, грызунов, в зависимости от сезона года и характера размножения (Рожнов и др., 2007;
Рожнов, 2011;
Zucker еt аl., 1980;
Leonard, Ferkin, 1999), охарактеризованы сезонные особенности гормонального фона и особенности поведенческого и гормонального ответа самцов модельных видов на запахи самок конспецификов (Соколов, Феоктистова, 1996, 1998;
Феоктистова, Найденко, 2006, 2007).
Литературный обзор дает представление о проблеме и тех пробелах в ее решении, которые автор пытается восполнить в своей диссертационной работе, в частности, видовые и сезонные особенности опосредованной химической коммуникации самок мохноногих хомячков.
Глава 2. Материалы и методы Методологически работа носит комплексный характер, опирается на экспериментальный, сравнительно-этологический и сравнительно-физиологический методы исследования с применением методов вариационной статистики.
Объектами исследования послужили три вида мохноногих хомячков (Phodopus roborovskii, Phodopus campbelli, Phodopus sungorus), которые чрезвычайно удобны для экспериментального изучения.
Материал для данной работы собирался в период с 2007 по 2011г.
Наши исследования проводились 1) на потомках хомячков Кэмпбелла «восточной» филогруппы, привезенных в 2006 г. из Центральной Монголии, а также на хомячках Кэмпбелла «западной» филогруппы, полученных в первом поколении от животных, привезенных из Тувы в 2009 г.;
2) на джунгарских хомячках, потомках животных, привезенных в разные годы из изолята в Минусинской котловине («хакасская» филоруппа);
3) на хомячках Роборовского, полученных от разведения особей, пойманных в 1987–1989 гг. в Южной Туве (Эрзинский р-он).
К настоящему времени известно (в том числе и на основании молекулярно генетических исследований), что в Европе, США и Канаде ученые работают с хомячками Кэмпбелла потомками особей, пойманных в разных районах Тувы («западная филогруппа») (Мещерский, Феоктистова, 2009), с джунгарскими хомячками из Карасукского р-на Новосибирской области (основной ареал), привезенными в Европу еще Хельдмайером в 1981 г. или даже ранее (Figala et al, 1973) и с хомячками Роборовского из Зайсанской котловины (Феоктистова и др., 2012).
Таким образом, наши данные получены на животных, место происхождения которых точно известно и которые отличаются от зверьков, используемых европейскими и американскими исследователями.
Экспериментальных животных содержали при естественном световом и температурном режимах в помещении, защищенном от дождя, снега и прямых солнечных лучей.
Таблица. 1. Исследованный материал и примененные методики Показатели Методики Объекты и число особей (n) Суточные колебания Имплантация термодатчиков, Особи обоего пола трех температуры тела регистрация температуры тела с видов (n=22) интервалом 20 - 30 мин Сезонные изменения Ежемесячное взвешивание Самцы и самки хомячка массы тела у взрослых животных. Кэмпбелла «западной» животных при Работы проводились в 2011 г. филогруппы (n=10) содержании в условиях естественного светового и температурного режимов Поведенческие ответы Регистрация времени Реципиенты: самки хомячка самок: исследования пары Роборовского (n=8), на сигналы мочи, одновременно предъявляемых Кэмпбелла (n=8) и секрета СБЖ и кала от запаховых стимулов джунгарского (n=8). Доноры самцов и самок- экскретов: самцы (n=12) и конспецификов в самки (n=12) трех видов.
разные сезоны года Всего проведено 48 серий и 384 эксперимента Сезонные особенности Иммуноферментный анализ Самки хомячка Роборовского гормонального фона концентрации прогестерона, (n=8), Кэмпбелла (n=8) и взрослых самок эстрадиола, тестостерона и джунгарского (n=8).
кортизола Исследовано 288 образцов крови Гормональные ответы Иммуноферментный анализ Самки хомячка Роборовского самок на мочу и секрет концентрации прогестерона, (n=8), Кэмпбелла (n=8) и СБЖ самцов- эстрадиола, тестостерона и джунгарского (n=8).
конспецификов в кортизола Проанализировано разные сезоны года образца крови Циклика самок Взятие и светооптическая Просмотрено 1056 мазков микроскопия вагинальных мазков Мохноногие хомячки, использованные в эксперименте с целью анализа суточных колебаний температуры тела джунгарских хомячков), (кроме относились к первому (F1) поколению, полученному от особей, отловленных в природе. В экспериментах участвовали только взрослые самцы и самки в возрасте старше 4 месяцев. Для анализа динамики температуры тела и, собственно, наличия торпора, термонакопители, изготовленные Д.В. Петровским по оригинальной методике (Петровский и др., 2008), имплантировали животным под наркозом внутрибрюшинно. Данные устройства позволили с заданной частотой (интервал или 30 мин) регистрировать температуру тела с точностью не ниже 0.2 С. Через 8 12 месяцев после имплантации накопители были извлечены, показания считаны и обработаны. Временем начала торпора считалось резкое снижение температуры (более чем на 2С за 30 мин), временем выхода из торпора – достижение температуры 35С. Время указано летнее московское.
Динамику массы тела самцов и самок хомячков Кэмпбелла «западной» филогруппы оценивали путем ежемесячного взвешивания на электронных весах ANDI, регистрировали изменения шерстного покрова животных.
С помощью метода парного предъявления обонятельных сигналов (Doty, 1975) оценивали биологическую значимость мочи, кала и секрета СБЖ особей своего и противоположного пола и характер ее изменения в зависимости от сезона года. Временем исследовательской активности считали период обнюхивания и лизания трубочки с экскретом с момента подхода зверька к источнику запаха. В качестве стимулов зверькам предъявляли экскреты, собранные не менее чем от двух незнакомых самцов и самок-доноров. В каждый из сезонов года были проведены контрольные исследования предпочтений правой либо левой трубочки с водой.
Забор крови для определения уровня половых стероидов (прогестерона, эстрадиола и тестостерона) и кортизола производили в одно и то же время суток, во избежание влияния суточных ритмов секреции гормонов на полученные результаты;
0.4–0.5 мл крови из подъязычной вены получали по методике, разработанной в ИПЭЭ РАН (Graievskaya et al., 1986), затем центрифугированием (ELMI) отделяли плазму и хранили ее при температуре -18 С0. Концентрацию гормонов определяли в лаборатории поведения и поведенческой экологии млекопитающих (НЭБ «Черноголовка») методом иммуноферментного анализа.
Для определения гормонального ответа на запахи в «домашнюю» клетку подопытной самки помещали фильтровальную бумагу диаметром 40 мм, на которую дозатором было нанесено 100 мкл исследуемого экскрета мочи либо секрета СБЖ.
Мочу собирали в день проведения эксперимента и хранили в холодильнике, а секрет СБЖ непосредственно перед предъявлением подопытным хомячкам.
После 30 мин экспозиции экскретов (проводившейся в одни и те же утренние часы) кровь получали и анализировали по методике, описанной выше. В один день всем животным-реципиентам предъявляли только один экскрет или воду (контрольная экспозиция). Общее количество протестированных животных и проанализированных образцов крови указано в таблице 1.
Физиологическое состояние самок определяли по картине вагинального мазка (Киршенблат, 1969). Для сбора экскретов и проведения экспериментов, использовали самок, находящихся в стадиях метэструса или диэструса.
Для статистической обработки данных использовали пакет программ Statisticа (StatsSoft, Inc. 1993), а для обработки данных термонакопителей Петровского программы Ecologger 2.3, Excel 2003. Статистическую достоверность различий оценивали с помощью t-критерия и критерия Вилкоксона (Wilcoxon matсh pairs test).
Результаты и обсуждение Глава 3. Изменение температуры и массы тела в осенне-зимний период Торпор – одна из наименее исследованных экологических адаптаций к переживанию животными неблагоприятного периода в условиях выраженной сезонности. Тем не менее, в последние годы доказано, что регулярные оцепенения (торпоры) свойственны многим видам мелких млекопитающих (Life in the cold, 2000). У хомячков рода Phodopus ежедневное оцепенение было ранее изучено только у джунгарского хомячка (Штайнлехнер, Пухальский, 1999;
Hoffmann, 1973, 1978;
Heldmaier, Steinlechner, 1981;
Heldmaier, Klingenspor, 2003 и др.), у хомячка Кэмпбелла – изучение только началось (Хрущова, Васильева, 2010), а у хомячка Роборовского – не исследовано вообще.
В результате обработки показаний термонакопителей обнаружено, что среднемесячная температура тела в осенние месяцы у джунгарского хомячка была достоверно выше (р0.05), чем у хомячка Роборовского. Эта тенденция сохранялась и в зимне-весенние месяцы. Хомячок Кэмпбелла занимал промежуточное положение по данному показателю, но был ближе к хомячку Роборовского.
Наиболее заметные суточные колебания температуры тела животных в период наблюдений были отмечены у хомячка Кэмпбелла (3 5С), а в отдельные дни этот показатель достигал 6С, что было особенно характерно для зверьков, ни разу не впадавших в торпор за период наблюдений. Результаты проведенного анализа торпоров представлены в таблице 2.
Таблица 2. Характеристика торпоров у представителей рода Phodopus (n число особей) Ph. sungorus Ph. campbelli Ph. roborovskii Показатели (n=5) (n=11) (n=6) Количество зверьков, впадающих в торпор 2 6 Общее число торпоров 5 16 Средняя температура тела при торпоре, С 28.8±1.1 27.8±0.6 28.3±0. Min температура тела при торпоре, С 25.7 24.1 21. Средняя продолжительность торпора, мин 124±21 151±24 163± Мin продолжительность торпора, мин 80 40 Мax продолжительность торпора, мин 180 330 Среднее время начала торпоров 14:32 14:47 13: Мin время начала торпоров 9:40 9:30 10: Мax время начала торпоров 16:00 19:30 20: Среднее значение минимальной суточной -7.9±5.8 -4.4±2.2 -9.3±1. температуры среды во время торпора, С Мin температура среды при торпоре, С -18.0 -20.9 -23. Мax температура среды при торпоре, С 11.6 11.2 7. Наибольшая частота торпоров отмечалась в декабре у хомячков Кэмпбелла, в январе у хомячков Роборовского, у джунгарских хомячков зафиксировано малое количество торпоров (по два – в ноябре и феврале, один – в декабре). Максимальное число торпоров у всех трех видов пришлось на диапазон температур от -5С до 15С. Обнаружены сильные отрицательные корреляции между продолжительностью торпора и температурой окружающей среду у хомячка Кэмпбелла (n=16;
R=-0.85;
р0.05): чем холоднее, тем короче был торпор. Отрицательные корреляции средней степени зафиксированы между длительностью и глубиной торпора у хомячков Кэмпбелла (n=16;
R=-0.55;
р 0.05): чем ниже опускалась температура тела при торпоре, тем короче он был;
положительные корреляции средней силы выявлены между температурой окружающей среды и глубиной торпора у хомячка Кэмпбелла (n=16;
R=0.55;
р 0.05): чем теплее, тем ниже опускалась температура тела животных;
между временем начала и глубиной у хомячка Роборовского (n=36;
R=0.54;
р 0.05): чем позже в течение суток начинался торпор, тем менее глубоким он был.
Таким образом, подтверждено, что для хомячков родов Phodopus характерна круглогодичная активность, впервые инструментально доказано наличие торпора у хомячка Роборовского и подтверждено – у хомячков Кэмпбелла обеих филогрупп, о чем кратко упоминалось ранее (Хрущова, Васильева, 2010). Единственный вид из п/сем Cricetinae, у которого давно известен торпор, – джунгарский хомячок – стал классической моделью для изучения этого явления, однако редкое проявление торпоров у наших экспериментальных животных зимой не согласуется с данными о регулярных оцепенениях, описанных в литературе (Heldmaier, Klingenspor, 2003).
Вероятно, частота и возможность проявления торпора у животных может быть связана с популяционными различиями, однако данное предположение нуждается в специальном исследовании.
Несмотря на то, что торпор позволяет значительно уменьшить энергозатраты в зимний период (Heldmaier, Klingenspor, 2003), наши исследования, проведенные при клеточном содержании животных в условиях естественных светового и температурного режимов показали нерегулярное проявление данной адаптации у мохноногих хомячков. Это может быть связано с тем, что в экспериментальных условиях зимой животные обеспечены кормами, способны поддерживать высокий уровень метаболизма и гормональный фон, позволяющий размножаться даже в суровые январские морозы (Феоктистова, 2008). Но в природе при неблагоприятных условиях затраты на поиск корма и компенсацию потерь тепла оказываются невыгодными, поэтому торпор потенциально может быть наиболее эффективным средством снижения энергозатрат. Мы предполагаем, что торпор служит депонированным ресурсом, входящим в комплекс адаптаций для переживания осенне-зимнего периода, так как позволяет снизить энергозатраты в экстремальной для организма ситуации.
Изменение массы тела у хомячка Кэмпбелла «западной» филогруппы Другая адаптация к переживанию мелкими млекопитающими неблагоприятных условий – снижение массы тела в осенне-зимний период – была ранее установлена у ряда видов насекомоядных и грызунов (Пантелеев, 1983;
Пантелеев и др., 1990;
Heldmaier, Klingenspor, 2003), в том числе у джунгарских хомячков (Figala et. al., 1973;
Hoffman, 1973;
Lerchi, Schlatt, 1993), хомячков Кэмпбелла «восточной» филогруппы и хомячков Роборовского (Феоктистова, 2008).
Этот механизм служит еще одной стратегией, необходимой для снижения энергетических затрат (Heldmaier, 1989).
Анализ массы тела самцов и самок хомячка Кэмпбелла «западной» филогруппы (рис. 1) показал достоверное (р 0.05) для самцов, но недостоверное для самок снижение массы тела в осенне-зимний период. Однако общие тенденции изменения массы тела были сходны с таковыми, отмеченными для двух других видов рода и «восточной» филогруппы хомячка Кэмпбелла. Характер изменения массы тела у хомячков Кэмпбелла «западной» филогруппы не подтверждает предположения, выдвинутого в статье Васильевой Н.Ю. и Парфеновой В.М. (2003), о наличии у них спячки.
Рисунок 1. Изменение массы тела взрослых хомячков * Масса тела, г Кэмпбелла «западной» 40 самцы филогруппы в течение года самки (n=10), * достоверность различий по сравнению с 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 Месяц предыдущим месяцем, р0, Глава 4. Сезонные изменения концентрации половых стероидов и кортизола у самок мохноногих хомячков Одно из направлений адаптаций грызунов максимальное усиление потенциала воспроизводства (Башенина, 1977). В условиях континентального и умеренного климата в целях выживания вида необходимо или увеличение темпов размножения или удлинение его сроков. Таким образом, изменение гормонального фона у самок рода Phodopus может свидетельствовать о характере размножения этих видов. Мы проанализировали динамику концентрации половых стероидов (прогестерона, эстрадиола, тестостерона) и кортизола в течение года при содержании в условиях естественного светового и температурного режимов и сопоставили полученные данные с особенностями размножения видов (Феоктистова, 2008).
Рисунок 2. Изменение уровня прогестерона у самок хомячка Роборовского (А), хомячка Кэмпбелла (Б) и джунгарского (В) хомячка в течение года (n=8 для каждого вида) ** ng/ml А ** I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII ** - достоверность различий между двумя несоседними месяцами, р0, * ng/ml * Б I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII * ng/ml В * * I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII * достоверность различий по сравнению с предыдущим месяцем, р0, Колебания концентрации прогестерона у самок трех исследуемых видов имели сходные тенденции. Минимальные значения отмечались в осенний или осенне-зимний периоды (в период относительного репродуктивного покоя).
Повышение уровня этого гормона зафиксировано в конце зимы, перед началом сезона размножения, концентрации оставались относительно высокими до осени.
Для эстрадиола и тестостерона было характерно два периода подъема: зимний и весенне-летний, причем если первый носил кратковременный характер, то второй был более растянутым по времени. Следует заметить, что зафиксированные концентрации эстрадиола зачастую были крайне низкими. Наименьшая амплитуда колебаний этих показателей зафиксирована у самок хомячка Кэмпбелла «восточной» филогруппы.
Наибольшие отличия между видами обнаружены нами в колебании уровня кортизола (рис. 3А-В).
Рисунок 3. Изменение уровня кортизола у самок хомячка Роборовского (А), хомячка Кэмпбелла (Б) и джунгарского (В) хомячка в течение года (n=8 для каждого вида) * * * ng/ml А I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII ng/ml Б I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII * ng/ml В * * I II III IV V VI VII VIII IX X XI XII * - достоверность различий по сравнению с предыдущим месяцем, р0, И если для самок хомячка Кэмпбелла характерно отсутствие резких колебаний гормона, а у самок джунгарского хомячка подъем происходит зимой, когда репродукция отсутствует или минимальна, то у самок хомячка Роборовского максимальная концентрация кортизола отмечена летом, в период наиболее активного размножения животных.
Кортизол является конечным продуктом и важнейшим регулятором в нейроэндокринной цепи гипоталамо – гипофизарно – надпочечникого тракта, участвующим в мобилизации энергии в стрессовых ситуациях. В целом невысокие базовые значения уровня кортизола свидетельствуют о «благополучном» состоянии организма тестируемых самок в разные сезоны года (Новиков, 2008;
Boonstra, 2004).
Однако достоверно более низкие значения уровня этого гормона у самок хомячка Кэмпбелла и джунгарского в период активного размножения выявляют отрицательную связь между адренокортикальной и репродуктивной активностью, что может быть адаптивно, так как дает возможность максимизировать репродуктивный успех, исключив отрицательное влияние глюкокортикоидов на репродуктивные функции (Роговин, Мошкин, 2007). У самок хомячка Роборовского, наоборот, наиболее высокие значения уровня кортизола отмечаются в период активного размножения особей в природе. Последнее подразумевает положительную связь между адренокортикальной и репродуктивной активностью, что может быть менее адаптивно и отрицательно влиять на репродуктивный успех, особенно в случае стрессовых воздействий на популяцию, которые могут происходить, например, при разрушении биотопов.
Принципиальных различий в сезонной флуктуации стероидных гормонов нами не обнаружено, что отражает особенности активации половой системы животных, связанные с длительным периодом размножения. В сочетании с высокими уровнями тестостерона, зафиксированными у отдельных фоторефрактерных самцов в осенне-зимний период (Феоктистова, 2008), это обеспечивает максимальный репродуктивный успех видов.
Полученные нами результаты демонстрируют, что, несмотря на сходную динамику размножения видов, сезонный гормональный фон отличает самок хомячка Роборовского от двух других видов рода, что в совокупности с рядом других факторов морфологических, кариологических) (молекулярно-генетических, (Neumann et al, 2006) может свидетельствовать в пользу выделения этого вида в самостоятельный род.
Глава 5. Сезонные особенности поведенческого ответа самок мохноногих хомячков на запахи самцов и самок-конспецификов Важной адаптацией к одиночному образу жизни является преимущественная ориентация на восприятие информации через обонятельные сигналы (Шилов, 1977).
У мохноногих хомячков важную роль в организации половых и социальных взаимоотношений играют запахи экскретов, оставляемые как самками, так и самцами на субстрате (Васильева, 1990;
Суров, 2006;
Феоктистова, 2008). Вопрос о том, меняется ли и, если меняется, то как, восприятие одних и тех же экскретов в течение года, крайне важен в контексте понимания сезонных особенностей хемокоммуникативных взаимоотношений между особями, которые могут отражать структуру популяций видов. Так, например, показано, что самки пенсильванской полевки (Microtus pennsylvanicus) привлекаются запахом самцов только в весенне летний период, когда живут на обособленных участках, а осенью и зимой демонстрируют предпочтение запахов особей своего пола (в эти сезоны они создают агрегации самок) (Ferkin, Zucker, 1991;
Leonard, Ferkin, 1999).
Таблица 3. Среднее время принюхивания самок хомячка Роборовского (n=8) к экскретам самцов и самок в разные сезоны года, в секундах Экскрет Моча СБЖ Кал Пол Весна 3.1±1.7 1.9±0.4 3.8±1.7 3.8±0. 6.4±0.8 3.8±0. 8.8±2. Лето 2.6±0.5 13.6±4.6 7.8±2.9 7.7±1.4 4.4±0. Осень 11.4±1.9 9.2±2.4 5.9±0.8 7.8±1.1 5.2±1. 8.5±1. Зима 9.9±1.2 6.5±0.5 5.1±1.2 2.8±0.8 4.4±0.6 2.3±0. - достоверность различий, р0.05.
По нашим данным самки хомячка Роборовского наиболее активно реагируют на мочу и секрет СБЖ самцов-конспецификов в весенне-летний период (табл. 3).
Осенью, несмотря на снижение фоновых уровней половых стероидов, продолжает регистрироваться достоверное предпочтение запаха секрета СБЖ самцов конспецификов (р0.05). Следует отметить, что самцы этого вида осенью также достоверно дольше исследуют образцы мочи самок, в отличие от двух других видов (Феоктистова, 2008). В зимний период предпочтения сохраняются как тенденция.
Достоверных отличий во времени принюхивания к образцам кала хомячок Роборовского не обнаруживает ни в один из сезонов года.
Таблица 4. Среднее время принюхивания самок хомячка Кэмпбелла «восточной» филогруппы (n=8) к экскретам самцов и самок в разные сезоны года, в секундах Экскрет Моча СБЖ Кал Пол Весна 7.4±1.0 3.1±2.4 19.4±3.8 12.7±4.6 12.2±3.1 14.0±4. 10.0 ±0.6 19.4±2. Лето 6.6±1.2 10.8±1.9 9.7±1.9 7.3±1. Осень 11.7±2.9 9.1±1.8 18.3±3.2 9.4±3.5 9.8±1.8 8,7±2. Зима 16.9±5.5 9.5±1.6 6.3±1.1 9.6±1. 18.0±1.5 19.8±3. - достоверность различий, р0.05.
Весной предпочтения экскретов особей противоположного пола самками хомячка Кэмпбелла «восточной» филогруппы прослеживаются как тенденция (табл.
4), летом самки достоверно дольше исследуют как образцы мочи, так и секрета СБЖ самцов-конспецификов (р0.05). В осенний период достоверных отличий во времени исследования тестируемых экскретов нами обнаружено не было, хотя нельзя не отметить тенденцию к более продолжительному исследованию секрета СБЖ самцов-конспецификов. В зимний период самки хомячка Кемпбелла филогруппы вновь начинают демонстрировать достоверное «восточной» предпочтение образца секрета СБЖ особей противоположного пола (р0.05). Зима – единственный из сезонов года, когда самки хомячка Кэмпбелла предпочитают запах кала самцов-конспецификов.
Таблица 5. Среднее время принюхивания самок джунгарского хомячка (n=8) к экскретам самцов и самок в разные сезоны года, в секундах Экскрет Моча СБЖ Кал Пол Весна 11.0±1.9 14.8±3.2 11.0±4.1 7.9±1, 15.5±3.0 14.3±2. 11.7±2.1 13.6±2. Лето 8.3±2.3 5.5±1.2 7.3±1. 21.5±6. Осень 19.4±3.3 14.8±3.2 16.9±2.9 15,4±4.6 17.1±2.1 18.0±3. Зима 8.3±0.3 7.6±1.7 5.3±0.7 13.6±2.4 6.4±1. 15.7±1. - достоверность различий, р0.05.
Самки джунгарского хомячка демонстрируют достоверный поведенческий ответ в весенний, летний и зимний периоды (табл. 5). И если весной самки достоверно дольше исследуют только образцы мочи и кала самцов-конспецификов, то летом самки достоверно предпочитают все три исследуемых экскрета. Осенью достоверных различий во времени принюхивания к образцам исследованных экскретов обнаружено не было, однако уже зимой образцы мочи самцов конспецификов становятся привлекательными для самок (р0.05).
Джунгарский хомячок единственный из трех видов рода Phodopus, для которого на самцах показана значимость запаха кала особей противоположного пола (Аnand, 2004). Исследования, проведенные на самках джунгарских хомячков, также подтверждают значимость этого экскрета во взаимодействии между полами.
Таким образом, по нашим данным привлекательными экскретами для самок хомячка Роборовского являются секрет СБЖ и моча, а у самок хомячков Кэмпбелла и джунгарского секрет СБЖ, моча и кал. Причем их аттрактивность сохраняется практически во все сезоны года (за исключением осени у хомячков Кэмпбелла и джунгарского;
зимы – у хомячка Роборовского).
Для самцов всех трех видов наиболее привлекательным экскретом противоположного пола является моча, так как именно она несет информацию о физиологическом состоянии самок, причем для хомячка Роборовского во все сезоны года, для хомячка Кэмпбелла – зимой, весной и летом, а для джунгарского – только в весенне-летний период (у последнего летом половым аттрактантом является еще и запах кала самок) (Феоктистова, Найденко, 2006, 2007;
Феоктистова и др., 2009).
Анализируя сезонную привлекательность экскретов особей противоположного пола у хомячков рода Phodopus можно предположить, что характер распределения особей по территории у этих видов или принципиально не меняется по сезонам или происходит уменьшение и обособление индивидуальных участков самцов от участков самок у хомячка Кэмпбелла и джунгарского осенью, а у хомячка Роборовского – в конце осени – начале зимы, и соответственно отсутствует размножение в этот период. Однако, уже в январе - феврале у всех трех видов рода при содержании в условиях естественных фотопериода и температуры отмечаются спаривания и рождение выводков (Феоктистова, 2008), а у хомячков Кэмпбелла и джунгарского рождение детенышей зимой известно и в природе (Скалон, 1949;
Крыльцов, 1955). Тот факт, что самки и самцы хомячка Роборовского продолжают привлекаться обонятельными сигналами особей противоположного пола в осенний период, может означать пролонгацию размножения у этого вида на осень.
Роль естественных экскретов в химической коммуникации и успешном взаимодействии особей различна. И если значимость секрета СБЖ для самок является прямым следствием его роли в конкурентных взаимоотношениях самцов (самцы всех трех видов достоверно дольше исследуют секрет СБЖ особей своего пола (Феоктистова, 2008), то моча, видимо, несет дополнительную информацию о физиологическом состоянии особей. Для джунгарских хомячков часть хемокоммуникативных функций, возможно, берет на себя кал, а меньшая значимость секрета СБЖ связана с менее выраженной территориальностью самцов.
Прояснить роль исследуемых экскретов у каждого из изучаемых видов может только непосредственное определение изменения уровня половых стероидов и глюкокортикоидов в ответ на экспозицию значимых экскретов, чему и посвящена следующая глава.
Глава 6. Сезонные особенности гормонального ответа самок мохноногих хомячков на запахи самцов-конспецификов Изучение поведенческих и гормональных ответов самцов трех видов мохноногих хомячков на запахи мочи, секрета СБЖ и экскрементов самок показало достоверные сезонные различия этих ответов и наибольшую их генерализацию у хомячка Роборовского (Феоктистова, Найденко, 2006, 2007;
Феоктистова, Найденко, Кропоткина, 2009), поэтому представлялось особенно интересным получить аналогичные данные для самок трех исследуемых видов.
Рисунок 4. Схема гормонального ответа самок хомячка Роборовского, хомячка Кэмпбелла «восточной» и «западной» филогрупп и джунгарского хомячка на экскреты самцов-конспецификов для каждого вида).
(n= Моча Ph.
sungorus СБЖ Ph. campbelli «восточные» Ph. campbelli «западные» Ph.
roborovskii Достоверное (р0.05) повышение уровня гормона на предъявляемые экскреты самцов-конспецификов выделено цветом.
По нашим данным во все сезоны года наиболее выраженный гормональный ответ на запахи самцов-конспецификов (генерализованный) характерен для самок хомячка Роборовского (рис. 4). Только они реагируют достоверным повышением концентрации кортизола и эстрадиола на секрет СБЖ самцов. Химические сигналы, способные вызвать у самок, находящихся в неэстральном состоянии, достоверный подъем уровня половых стероидов, присутствуют в секрете СБЖ у самцов хомячка Роборовского во все сезоны года, а в моче – только в весенне-летний период (в период максимального подъема уровня тестостерона у самцов этого вида) (Feoktistova, Meschersky, 2005). Следует подчеркнуть, что осенью (в период предпочтения самками секрета СБЖ самцов) при экспонировании этого экскрета самкам отмечается достоверный подъем всех исследованных гормонов, что подтверждает возможность пролонгации размножения хомячка Роборовского. Тем не менее, подобный гормональный ответ кажется весьма «расточительным» и вероятно связан с высоким уровнем эмоциональности данного вида (Феоктистова, Мещерский, 2003), что может отрицательно сказаться на успехе размножения в ситуации изменения условий среды обитания. Сходный по эмоциональности ответ демонстрируют самцы хомячка Роборовского (Феоктистова, 2008), реагируя на исследуемые экскреты достоверным повышением концентрации тестостерона большую часть года.
У самок хомячков Кэмпбелла «западной» филогруппы (рис. 4) сигналы, вызывающие повышение уровня прогестерона, обнаружены осенью в моче, а зимой – в СБЖ, повышение тестостерона отмечено только летом при предъявлении обоих экскретов. У самок хомячков Кэмпбелла «восточной» филогруппы значимые сигналы присутствуют только в секрете СБЖ и только в зимний и летний период при подготовке к весеннему размножению и во время наиболее активного размножения, что практически совпадает с запаховыми предпочтениями этого вида.
Самцы хомячков Кэмпбелла «восточной» филогруппы реагируют достоверным повышением уровня тестостерона только на мочу и только в летний период (Феоктистова, 2008).
Самки джунгарского хомячка (рис. 4) реагируют на оба предъявляемых экскрета только повышением уровня прогестерона в зимний и летний периоды.
Самцы джунгарского хомячка реагировали достоверным ростом уровня тестостерона в ответ на экспозицию мочи самок весной, а летом такую реакцию вызывала только моча эстральных самок (Феоктистова, 2009), что в совокупности характеризует эти реакции как наиболее специализированные, а сам вид – как наиболее адаптированный Можно предположить, что сигналы самцов для неэстральных самок более значимы, чем наоборот, так как наблюдаемое повышение гормонального уровня самок в ответ на экспозицию экскретов самцов подготавливает их организм к оплодотворению (Токмаков, Фуками, 2009;
Bylander et al., 2010) и повышает сексуальный интерес (Signoret, 1970;
Lindsay, Fletcher, 1972;
Pfaff, Sakuma, 1979;
Goy et al., 1988), что в конечном итоге обеспечивает успешную репродукцию. Эти процессы особенно важны зимой, в период подготовки к размножению, и летом, в период наиболее активного размножения, что объясняет проявление гормональных ответов именно в этот период. Однако, для самцов могут быть важны сигналы именно эстральных самок, так как они вызывают более интенсивное повышение уровня тестостерона у самцов (Феоктистова, 2009) и развитие полового поведения, обеспечивающего спаривание. Наличие гормонального ответа на сигналы неэстральных самок в весенне-летний период у самцов вероятно свидетельствует о высокой возбудимости животных в этот наиболее активный репродуктивный период.
Межвидовой сравнительный анализ показывает, что, несмотря на сходные стратегии размножения, направленные на удлинение репродуктивного периода, эндокринная система самок хомячка Роборовского отличается высокой реактивностью, что может приводить к менее успешному размножению этого вида.
Такая реактивность более архаична по сравнению с низкой реактивностью эндокринной системы джунгарского хомячка, характеризующегося как максимально успешным размножением в разные сезоны года, так и наиболее широким спектром адаптивных возможностей в целом. Реакция хомячков Кэмпбелла из обеих филогрупп сходна по интенсивности и занимает промежуточное положение между двумя другими видами рода, однако между филогруппами наблюдаются отличия как в сезонной привлекательности, так и в аттрактивности отдельных экскретов.
Таким образом поведенческая и гормональная реакция самок в сочетании с повышением фоновых уровней тестостерона у самцов уже в зимние месяцы позволяет данным видам приступать к размножению в возможно ранние сроки или продлевать его при наличии благоприятных погодных условий, что в сочетании с отсутствием спячки характеризует стратегию размножения мохноногих хомячков как высоко адаптивную и пластичную.
Выводы Наличие эпизодического торпора в зимнее время впервые 1.
экспериментально показано у Ph. roborovskii и подтверждено для обеих филогрупп Ph. сampbelli. Характер изменения массы тела в течение года у самцов и самок хомячка Кэмпбелла «западной» филогруппы также свидетельствует об их зимней активности, перемежающейся нерегулярными торпорами.
Для самок всех трех видов рода Phodopus характерно отсутствие 2.
принципиальных различий по уровню стероидных гормонов и их сезонной флуктуации, что отражает особенности активации половой системы, связанные с длительным периодом размножения. Однако, сезонные особенности изменения уровня кортизола у самок Ph. roborovskii отличают его от двух других видов.
Достоверные ольфакторные предпочтения экскретов самцов самками 3.
сестринских видов хомячков Кэмпбелла и джунгарского фиксируются уже зимой, в период подготовки к размножению, а также в весенне-летний период.
Самки хомячка Роборовского продолжают достоверно предпочитать экскреты самцов в осенний период. Поведенческие предпочтения самок в большинстве случаев совпадают с эндокринными реакциями на исследуемые экскреты самцов конспецификов.
Ольфакторные сигналы самцов более значимы для неэстральных самок, 4.
чем наоборот, так как наблюдаемое у них повышение гормонального уровня в ответ на экспозицию экскретов самцов (даже на фоне низких значений половых стероидов в осенне-зимний период) подготавливает организм к оплодотворению и повышает сексуальный интерес, что в конечном итоге обеспечивает успешное размножение и объясняет возможность появления выводков даже в зимнее время.
Эндокринная система Ph. roborovskii, наиболее эволюционно древнего 5.
вида рода Phodopus, отличается высокой реактивностью, что приводит к менее успешному размножению данного вида в случае неблагоприятных изменений среды обитания по сравнению с Ph. sungorus, эволюционно молодым видом рода Phodopus, характеризующимся максимально успешным размножением в разные сезоны года.
Список работ, опубликованных по теме диссертации Статьи в рецензируемых журналах из списка ВАК 1. Феоктистова Н.Ю., Найденко С.В., Кропоткина М.В., Бовин П.М. 2007.
Сравнительный анализ влияния запаха хищника на морфофизиологические параметры взрослых самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli) и джунгарского (Phodopus sungorus) // Экология. №.6. С. 457- 2. Феоктистова Н.Ю. Найденко С.В., Кропоткина М.В. 2009. Сезонные особенности гормонального и поведенческого отчета самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli) на химические сигналы конспецификов // Сенсорные системы. Т. 23. № 2. С. 156- 3. Феоктистова Н.Ю., Кропоткина М.В., Найденко С.В. 2010. Сезонные изменения уровня стероидных гормонов у хомячков рода Phodopus (Mаmmalia, Cricetinae) в связи с характером размножения // Изв. АН РАН, серия биологическая. № 6, С.762- 4. Кропоткина М.В., Феоктистова Н.Ю, Найденко С.В. 2012. Сезонные особенности гормонального ответа самок двух видов хомячков рода Phodopus на химические сигналы конспецификов // Изв. АН РАН, серия биологическая.
№ 3. С.312- 5. Ушакова М.В., Кропоткина М.В., Феоктистова Н.Ю., Суров А.В. 2012. Торпор у хомячков (Rodentia, Cricetinae) // Экология. № 1. С. 65- Статьи в сборниках и тезисы конференций 1. Кропоткина М.В., Бовин П.М., Феоктистова Н.Ю., Найденко С.В. Влияние запаха хищника на морфологические и физиологические параметры взрослых самцов хомячка Кэмпбелла (Phodopus campbelli) // Материалы конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых». М.: КМК. С. 152- 2. Феоктистова Н. Ю., Кропоткина М. В., Бовин П. М. 2007. Влияние запаха хищника на поведение самцов рода Phodopus // Териофауна России и сопредельных территорий. М.:КМК, С.520.
3. Feoktistova N.Yu., Kropotkina M.V., Gureeva A.V. 2008. The hormonal and behavioral response to conspecific chemical signals as indicator of seasonal reproduction dynamics in species of the genus Phodopus // Тhe 11th International Conference on Rodent Biology «Rodens et Spatium». 24-28 July, 2008 in Myshkin, Russia. P. 4. Кропоткина М.В. Сезонные особенности поведения хомячка 2008.
Роборовского в ответ на биологически значимые обонятельные сигналы // Материалы конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых». М.: КМК. С. 180- 5. Кропоткина М.В. 2010. Сезонные изменения уровня половых стероидов и кортизола у хомячков рода Phodopus в связи с особенностями размножения видов // Материалы конференции молодых сотрудников и аспирантов ИПЭЭ «Актуальные проблемы экологии и эволюции в исследованиях молодых ученых». М.: КМК. С. 169- 6. Feoktistova N.Yu., Kropotkina M.V., Naidenko S.V. 2010. Winter biology of dwarf hamsters of the genus Phodopus Full papers of 12th International Conference of Rodent Biology «Rodens et Spatium». Zongulak, Turkiye, July 19-23. Р. 7. Кропоткина М.В., Феоктистова Н.Ю., Найденко С.В. 2011. Сезонные особенности гормонального ответа самок мохноногих хомячков на экскреты самцов-конспецификов Материалы международного совещания // «Териофауна России и сопредельных территорий». С. 257.
8. Феоктистова Н.Ю., Кропоткина М.В., Найденко С.В., Литвинова Ю.В. 2011.
Особенности зимней биологии и гормонального статуса хомячков рода Phodopus // Материалы международного совещания «Териофауна России и сопредельных территорий». С. 497.
9. Feoktistova N.Yu., Kropotkina M.V., Naidenko S.V. 2012. Seasonal changes in hormonal response in dwarf hamster female to conspecific chemical signals // 85th Annual Meeting of the German Society of Mammalogy. P.